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GmNTLs调控大豆根系响应低磷胁迫的功能研究

李雅雪, 盘耀亮, 彭光粉, 田江, 陆星, 梁翠月

李雅雪, 盘耀亮, 彭光粉, 等. GmNTLs调控大豆根系响应低磷胁迫的功能研究[J]. 华南农业大学学报, 2023, 44(2): 221-229. DOI: 10.7671/j.issn.1001-411X.202204026
引用本文: 李雅雪, 盘耀亮, 彭光粉, 等. GmNTLs调控大豆根系响应低磷胁迫的功能研究[J]. 华南农业大学学报, 2023, 44(2): 221-229. DOI: 10.7671/j.issn.1001-411X.202204026
LI Yaxue, PAN Yaoliang, PENG Guangfen, et al. Functional characterization of phosphorus deficiency-responsive GmNTLs in soybean roots[J]. Journal of South China Agricultural University, 2023, 44(2): 221-229. DOI: 10.7671/j.issn.1001-411X.202204026
Citation: LI Yaxue, PAN Yaoliang, PENG Guangfen, et al. Functional characterization of phosphorus deficiency-responsive GmNTLs in soybean roots[J]. Journal of South China Agricultural University, 2023, 44(2): 221-229. DOI: 10.7671/j.issn.1001-411X.202204026

GmNTLs调控大豆根系响应低磷胁迫的功能研究

基金项目: 国家自然科学基金(32172659)
详细信息
    作者简介:

    李雅雪,硕士研究生,主要从事大豆适应低磷胁迫的生理机制研究,E-mail: 2504269468@stu.scau.edu.cn

    通讯作者:

    陆 星,助理研究员,博士,主要从事豆科作物根际养分调控的机制研究,E-mail: xinglu@scau.edu.cn

  • 中图分类号: Q945.78;S529

Functional characterization of phosphorus deficiency-responsive GmNTLs in soybean roots

  • 摘要:
    目的 

    低磷和铝毒胁迫是酸性土壤中限制作物生产的重要因素。植物NTL转录因子参与调控多种环境胁迫(包括铝毒胁迫)的适应性机制,本文探究GmNTLs调控大豆Glycine max 根系响应低磷胁迫的功能。

    方法 

    通过RT-qPCR分析大豆15个GmNTLs基因在根系响应低磷胁迫的表达模式,进一步构建了GmNTL1/4/7/8/10/12共6个GmNTLs基因的拟南芥超量表达材料,探究GmNTL成员在拟南芥根系中响应低磷胁迫的功能。

    结果 

    系统进化树及组织表达模式分析结果表明,GmNTLs家族分3个亚族,各亚族成员在大豆中组织表达模式不同。RT-qPCR结果表明,低磷处理12 d显著提高了GmNTL1/4/7/8/10/12在大豆根系中的表达。在拟南芥中超量表达不同GmNTL基因对低磷的响应不同。高磷处理下,超量表达GmNTL4/10/12拟南芥的鲜质量显著增加;低磷处理时,超量表达GmNTL4显著提高拟南芥鲜质量,而超量表达GmNTL1/12拟南芥的鲜质量显著降低。同时,仅超量表达GmNTL12拟南芥的主根长显著缩短,而超量表达其他基因对拟南芥植株的主根长无明显影响。

    结论 

    GmNTLs参与大豆根系对低磷胁迫的响应,该结果可为培育磷高效型大豆品种提供数据支持。

    Abstract:
    Objective 

    Low phosphorus (P) availability and aluminum (Al) toxicity constrain crop production in acid soils. NTL transcription factors play an important role in the mechanisms of plant response to various abiotic stresses, including Al toxicity. This study focused on analyzing the function of GmNTLs in soybean roots responding to P deficiency.

    Method 

    Expression pattern were performed on 15 members of the GmNTL family in the soybean by RT-qPCR assays. We further investigated the function of some GmNTLs members in adaptation to low P by overexpressing the genes of GmNTL1/4/7/8/10/12 in Arabidopsis thaliana.

    Result 

    The phylogenetic analysis and the tissue expression analysis of each subfamily members revealed that 15 GmNTLs were divided into three subgroups and different GmNTL family members had different tissue expression pattern in soybean. The RT-qPCR results showed that the expression levels of GmNTL1/4/7/8/10/12 in soybean roots significantly increased after 12 days of low P treatment. Overexpression of different GmNTLs in Arabidopsis showed different responses to low P. The fresh weight of transgenic Arabidopsis overexpressing GmNTL4/10/12 significantly increased compared to control lines under high P treatment. Overexpression of GmNTL4 significantly improved fresh weight of transgenic Arabidopsis plant under low P deficiency; Whereas, the plant fresh weight of transgene lines overexpressing GmNTL1/12 significantly decreased. Overexpression of GmNTL12 reduced the primary root length of transgenic plants; Whereas, overexpression of other GmNTLs had no significant effect on primary root length.

    Conclusion 

    GmNTLs involve in the response of soybean roots to low P stress, and these results can provide a theoretical basis for cultivating soybean varieties with high P efficiency.

  • 沙糖橘是我国岭南地区的重要水果,需要优质的种植地和高质量的栽培管理保证产量和口感。为了确保当地农村的支柱产业有效平稳地发展,需要对沙糖橘的果树长势进行监测。提取果园中的沙糖橘果树对分析植被分布影响因素和评价果树生长环境有重要意义。

    无人机作业灵活,作业效率高,影像分辨率高,与传统卫星遥感影像和人工地面采集数字影像方法形成互补趋势,在各领域的遥感监测中发挥重要作用[1-4]。国内外学者基于无人机遥感影像技术和植被指数模型对植被信息的提取进行了大量研究。Xu等[5]利用无人机平台收集农田的可见光遥感图像,监测和提取耕地的可见光植被指数获取其面积、形状和地理位置信息;Choi等[6]运用固定翼无人机获取多光谱图像,建立沙丘的植被指数模型,对沙丘的部分植被覆盖进行估算;Zhang等[7]统计分析得到9种可见光植被指数与玉米、棉花、甘蔗和水稻4种植被覆盖度之间的关系,发现每种作物对应的最佳植被指数不一定相同,对应的植被覆盖度模型准确度也不相同;高永平等[8]通过无人机获取荒漠区的可见光图像,建立植被指数与植被覆盖度的关系模型,成功以高精度提取荒漠区中的植被。

    上述研究的共同点是通过无人机遥感获取可见光图像,利用一种或几种可见光植被指数提取植被信息。遥感图像不仅包含光谱特征,还具有空间特征和纹理特征。本研究运用无人机影像,结合空间特征中的高度模型与6种可见光植被指数模型,对沙糖橘果树的提取精度进行对比分析,以期获得一种简单、方便、有效的沙糖橘植被提取方法,扩大无人机遥感技术在果园中的应用,为我国果园果树的监测提供参考。

    研究地点位于广东省肇庆市四会市果园(23°36′N,112°68′E),亚热带季风气候,雨热充足,适合沙糖橘的生长。试验地概况如图1所示。

    图  1  试验地概况
    Figure  1.  The overview of experimental site

    试验采集平台为深圳大疆精灵4无人机,配备6.17 mm×4.55 mm的2 000万像素CMOS传感器,无需在特定的场地起飞与降落,可在空中长时间悬停,配备的RTK和六向视觉传感器使飞行更加安全稳定。试验数据采集于2020年6月2日,如图2所示,飞行高度为100 m,巡航速度为20 km/h,飞行航线的旁向和航向重叠度均为80%,单次采集320张RGB图像,图像分辨率为5 472像素×3 648像素,地面分辨率为3.66 cm。通过Pix4DMapper软件对图像进行拼接,获得试验地的正射图像和数字表面模型(Digital surface model),如图3所示。

    图  2  试验数据采集
    Figure  2.  Experiment data collection
    图  3  正射图和数字表面模型
    Figure  3.  Orthophoto and digital surface model

    遥感领域中使用大量的植被指数评价植被覆盖度及生长情况,但目前基于可见光波段的植被指数相对较少。本研究参考目前研究相对较多且精度较高的可见光植被指数,选取了6种植被指数:超红指数(Excess red index)[9]、超绿指数(Excess green index)[10]、超蓝指数(Excess blue index)[11]、可见光波段差异植被指数(Visible band differential vegetation index)[5]、红绿比指数(Red-green ratio index)[12]、蓝绿比指数(Blue-green ratio index)[13]。这6种植被指数的计算公式和理论区间如表1所示。

    表  1  可见光植被指数
    Table  1.  Vegetation indexes based on visible spectrum
    植被指数 Vegetation index 表达式1) Equation 理论区间 Theory interval
    超红指数 Excess red index $1.4R - G$ [−255, 357]
    超绿指数 Excess green index $2G - R - B$ [−255, 510]
    超蓝指数 Excess blue index $1.4B - G$ [−255, 357]
    可见光波段差异植被指数 Visible band differential vegetation index $\dfrac{ {2G - R - B} }{ {2G + R + B} }$ [−1, 1]
    红绿比指数 Red-green ratio index $\dfrac{R}{G}$ [−1, 1]
    蓝绿比指数 Blue-green ratio index $\dfrac{B}{G}$ [−1, 1]
     1) R:红光波段,G:绿光波段,B:蓝光波段
     1) R: Red light wave band, G: Green light wave band, B: Blue light wave band
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    基于无人机遥感图像的植被提取的关键在于选取合适的阈值区分植被和非植被,本研究选取双峰阈值法提取沙糖橘果树和非果树。双峰阈值法通常是选取2种地物,生成具有2个明显波峰的直方图。这2个波峰分别对应所选对象较多数目的像元,波峰之间的波谷则对应所选对象边缘相对较少数目的像元,一般选择两峰之间的最低点或者交点作为最佳阈值[14-15],示意图如图4所示。果树与非果树的直方图具有明显的双峰性质,因此该方法可以呈现较好的分割效果。

    图  4  双峰阈值法示意图
    Figure  4.  Schematic diagram of the double peak threshold method

    利用遥感信息提取植被的方法中,面向对象的分类技术是将集合临近像元作为对象,识别感兴趣的光谱元素来提高分类结果的精度或者实现矢量输出,此法充分利用多光谱数据的空间、纹理和光谱信息进行分割和分类[16]。本研究通过基于规则的面向对象分类方法,根据其空间特征和光谱特征对对象进行分类,克服像元层次分类中的不足,具有良好的平滑性和较高的分类精度[17]。采用此分类方法从光谱和形状2个方面刻画果树和非果树像元,通过ENVI软件设定、提前统计完成的阈值规则,对上述6种植被指数模型进行果树与非果树的分类,能够有效地提供对象的几何和拓扑信息,更精准地提取出果树。

    可见光植被指数主要反映植被在可见光下反射与土壤背景之间的差异,在一定条件下可定量说明植被的生长情况。但是仅根据植被的光谱特性对植被进行提取,很难有效地解决同谱异物与同物异谱的问题,从而造成错分漏分且分类精度低。数字表面模型包含了地表果树和非果树等高度的地面高程模型,涵盖了除去地面以外的其他地表信息的高程,可以最真实地表达果园地面的起伏情况,如图5所示。数字表面模型有益于区分果园中果树和草地这2类色调相类似的地物。

    图  5  数字表面模型高程示意图
    Figure  5.  Elevation diagram of digital surface model

    本文拟将6种可见光植被指数计算结果图像与数字表面模型进行融合,加入果树与非果树的高程信息,使用基于规则的面向对象分类方法进行果树的提取,并将得到的分类精度与使用单一可见光植被指数的植被提取精度进行对比。

    目前较为常用的植被提取评价方法是通过人机交互的方式,利用感兴趣区域把试验地块分为植被像元和非植被像元,结合地面调查数据和图像真实状态进行目视解译。此法受人力物力等条件的限制,不适合作为复杂大区域下的植被指数覆盖度提取精度评价。本研究使用混淆矩阵进行准确性评价,该矩阵是评估分类模型精度的一种可视化显示工具,通过目视判读的方法在遥感图像上各选取60个果树与非果树区域作为验证样本,样本的采样遵循随机原则,确保选择每个单个样本的概率完全相同。将每个实测像元的位置和分类与图像中相应的位置和分类相比较获得分类精度,并根据以下公式计算Kappa系数(K)。

    $${p_{_0}} = \frac{{{a_{11}} + {a_{22}} + {a_{33}} + \cdots + {a_{nn}}}}{N},$$ (1)
    $$ {p_{\rm{e}}} = \frac{{{a_1}{b_1} + {a_2}{b_2} + {a_3}{b_3} + \cdots + {a_n}{b_n}}}{{N^2}}, $$ (2)
    $$ K = \frac{{{p_{_0}} - {p_{\rm{e}}}}}{{1 - {p_{\rm{e}}}}}, $$ (3)

    式中, ${p_{_0}} $ 是总体分类精度,pe是机遇一致性,n是混淆矩阵方程的阶,N是样本总数,anbn是列(行)中所有值的总和。

    以无人机采集的遥感影像作为数据源,根据表1的公式分别计算各可见光的植被指数,植被和非植被可以清晰地呈现,计算结果如图6所示。

    图  6  6种可见光植被指数计算结果
    Figure  6.  Calculation results of six visible light vegetation indexes

    为了更好地对比这6种可见光植被指数的提取结果,本研究只提取果树,将地物分为果树和非果树,每种地物选取100个感兴趣区域进行统计,并统计特征值。由表2可知,这6种可见光植被指数在植被信息和非植被信息之间差异较大,无重叠交叉部分,对于利用可见光进行植被信息识别具有较好的效果。

    表  2  基于感兴趣区域的6种可见光植被指数的统计值
    Table  2.  Statistics of six visible light vegetation indexes based on region of interest
    植被指数
    Vegetation index
    果树 Fruit tree 非果树 Non fruit tree
    平均值
    Mean
    标准差
    Standard deviation
    平均值
    Mean
    标准差
    Standard deviation
    超红指数 Excess red index −27.293 4 11.959 8 46.642 1 30.383 9
    超绿指数 Excess green index 115.230 7 25.873 2 9.023 5 18.045 8
    超蓝指数 Excess blue index −39.266 7 15.487 6 44.257 4 28.460 9
    可见光波段差异植被指数 Visible band differential vegetation index 0.339 2 0.087 9 0.021 8 0.046 3
    红绿比指数 Red-green ratio index 0.532 7 0.097 3 0.960 9 0.119 6
    蓝绿比指数 Blue-green ratio index 0.466 5 0.104 1 0.960 5 0.130 6
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    为获取通过这6种可见光植被指数进行植被信息提取时的阈值,本研究通过ENVI软件统计分析沙糖橘果树与非果树的直方图。本研究试验时天气晴朗,忽略天气因素对图像处理结果的影响。从图7可知,6种可见光植被指数的直方图呈明显的双峰分布,表明相对应的地物区分性较强,适合可见光波段植被信息的提取,并且果树像元与非果树像元的峰值相差较大,在图像中易于选择合适的数值作为分割阈值。

    图  7  6种可见光植被指数统计直方图
    Figure  7.  Statistical histograms of six visible light vegetation indexes

    根据确定的阈值,利用基于规则的面向对象分类方法,设定阈值规则,进行植被信息的提取,得到6种可见光植被指数对应的植被分类提取结果。以无人机遥感图像作为数据源,根据目视判读在图像上选取60个果树和60个非果树的验证样本,将分类结果当作真值,分别对这2种地物的分类结果计算混淆矩阵,得到各可见光植被指数的提取精度评价(表3)。6 种可见光植被指数对应的植被分类提取结果如图8所示。从表3图8可以看出,果树的提取精度均在99%以上,提取精度较好;非果树的提取精度较低,主要原因是非果树区域的草地部分色调与果树相似,易导致将草地分为果树,造成错分现象。

    表  3  6种可见光植被指数的植被提取精度评价
    Table  3.  Accuracy assessments of vegetation extraction for six visible light vegetation indexes
    植被指数
    Vegetation index
    阈值
    Threshold
    精度/% Accuracy Kappa系数(K)
    Kappa coefficient
    果树
    Fruit tree
    非果树
    Non fruit tree
    总体
    Total
    超红指数 Excess red index −1.886 99.78 90.63 95.18 0.903 6
    超绿指数 Excess green index 50.000 99.68 87.58 93.60 0.872 0
    超蓝指数 Excess blue index −4.675 99.77 94.62 97.18 0.943 6
    可见光波段差异植被指数
    Visible band differential vegetation index
    0.133 99.98 88.28 94.10 0.882 0
    红绿比指数 Red-green ratio index 0.724 99.84 89.25 94.52 0.890 4
    蓝绿比指数 Blue-green ratio index 0.682 99.79 91.40 95.57 0.911 4
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    图  8  6种可见光植被指数的植被信息提取结果
    绿色部分代表果树,灰色部分代表非果树
    Figure  8.  Vegetation extraction results of six visible light vegetation indexes
    The green part indicates fruit tree, the gray part indicates non fruit tree

    基于“2.2”的提取结果和提取精度,非果树区域中的草地部分被错分成了果树,导致非果树的提取精度和总精度降低。在数字表面模型中,沙糖橘果树和其他地物的高度具有较大差异,可以清晰地呈现出不同的亮度值。因此,我们将数字表面模型和上述6种可见光植被指数进行波段融合,提高草地的提取精度和提取结果的总精度。

    同样利用基于规则的面向对象分类方法,对融合后的波段进行植被信息的提取,得到结合数字表面模型的6种可见光植被指数对应的植被分类提取结果,如图9所示。依然使用60个果树和60个非果树的验证样本,将分类结果当作真值,分别对这2种地物的分类结果计算混淆矩阵,得到融合波段各植被指数的提取精度评价,结果如表4所示。6种结合后的植被指数混淆矩阵中,总体分类精度分别为98.77%、97.27%、97.44%、97.67%、97.84%和97.84%,相较于对应的未结合数字表面模型的植被指数精度均有小幅度提升;非果树的提取精度分别提高了8.22%、8.77%、0.86%、8.27%、7.97%和5.53%;表明数字表面模型与可见光植被指数图像结合适用于提高非果树的提取精度,有效抑制和果树同为绿色的草地信息,不会过多地造成错分现象。

    表  4  6种可见光植被指数融合数字表面模型提取精度评价
    Table  4.  Accuracy assessments of vegetation extraction for six visible vegetation indexes combined with digital surface model
    植被指数
    Vegetation index
    精度/% Accuracy Kappa系数(K)
    Kappa coefficient
    果树 Fruit tree 非果树 Non fruit tree 总体 Total
    超红指数 Excess red index 99.46 98.08 98.77 0.956 7
    超绿指数 Excess green index 99.28 95.26 97.27 0.945 4
    超蓝指数 Excess blue index 99.45 95.43 97.44 0.948 9
    可见光波段差异植被指数
    Visible band differential vegetation index
    99.76 95.58 97.67 0.953 4
    红绿比指数 Red-green ratio index 99.31 96.37 97.84 0.956 8
    蓝绿比指数 Blue-green ratio index 99.23 96.45 97.84 0.956 8
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    图  9  结合数字表面模型的6种可见光植被指数信息提取结果
    绿色部分代表果树,黑色部分代表非果树
    Figure  9.  Extraction results of six visible light vegetation indexes combined with digital surface model
    The green part indicates fruit tree, the black part indicates non fruit tree

    本研究在现有的可见光植被指数的植被提取基础上,提出了结合数字表面模型中的高程信息进一步提取果树和非果树的方法。在得到可见光植被指数(超红指数、超绿指数、超蓝指数、可见光波段差异植被指数、红绿比指数、蓝绿比指数)的计算图后,分析各植被指数的光谱特征和统计直方图,获得提取植被覆盖度合适的阈值,进行果树信息的提取。数字表面模型与可见光植被指数波段融合后的总体精度均大于97%,且非果树的提取精度均有所提升。超红指数与数字表面模型结合后的总精度最高,为98.77%,Kappa系数为0.956 7,植被信息提取精度不同程度地优于其他5种可见光植被指数与数字表面模型结合后的提取精度。可见光植被指数结合数字表面模型提取植被信息的方法可有效区分与果树色调相类似的地物,提高此类地物的提取精度,减少错分概率。本研究的研究对象为沙糖橘果树和非果树,下一步的研究重点是将此法推广至其他不同作物上,进一步验证其适用性。

  • 图  1   大豆GmNTL蛋白系统进化树及组织表达模式分析

    1:新叶;2:花;3:根;4:根瘤;5:花后14 d豆荚壳;6:花后14 d种子

    Figure  1.   Phylogenetic tree and tissue expression analysis of GmNTL proteins in soybean

    1: Young leaf; 2: Flower; 3: Root; 4: Nodule; 5: Pod shell after flowering for 14 days; 6: Seed after flowering for 14 days

    图  2   不同磷处理时间对大豆生长的影响

    Figure  2.   Effect of different phosphorus treatment time on soybean growth

    图  3   不同磷处理时间对大豆生物量和根长的影响

    “*”“**”“***”分别表示相同胁迫时间不同磷浓度处理在P < 0.05、0.01、0.001水平差异显著(t检验)

    Figure  3.   Effect of different phosphorus treatment time on soybean biomass and root length

    “*” “**” “***” indicate significant differences between different phosphorus concentration treatments at the same stress time at P < 0.05, 0.01 and 0.001 levels, respectively (t test)

    图  4   不同磷处理时间对大豆根系GmNTLs表达模式的影响

    “*”“**”“***”分别表示相同胁迫时间不同磷浓度处理在P < 0.05、0.01、0.001水平差异显著(t检验)

    Figure  4.   Effect of different phosphorus treatment time on relative expression of GmNTLs in soybean roots

    “*” “**” “***” indicate significant differences between different phosphorus concentration treatments at the same stress time at P < 0.05, 0.01 and 0.001 levels, respectively (t test)

    图  5   不同磷处理浓度下大豆根系GmNTLs相对表达量

    各小图中,柱子上方的不同小写字母表示不同磷处理浓度间差异显著(P < 0.05,Duncan’s法)

    Figure  5.   Relative expression of GmNTLs in soybean roots under different phosphorus concentrations

    In each figure, different lowercase letters on bars indicate significant differences among different phosphorus concentrations (P < 0.05, Duncan’s method)

    图  6   不同磷浓度下转基因拟南芥生长情况

    WT:拟南芥Col-0野生型;OX1和OX2:超量表达株系;标尺=1 cm

    Figure  6.   Growth of transgenic Arabidopsis under different phosphorus concentrations

    WT: Arabidopsis Col-0 wild-type; OX1 and OX2: Overexpressed lines; Bar = 1 cm

    图  7   不同磷浓度下转基因拟南芥的生物量

    WT:拟南芥Col-0野生型,OX1和OX2:超量表达株系;“*”“**”“***”分别表示相同磷浓度下超量表达株系和野生型在P < 0.05、0.01、0.001水平差异显著(t检验)

    Figure  7.   Biomass of transgenic Arabidopsis under different phosphorus concentrations

    WT: Arabidopsis Col-0 wild-type, OX1 and OX2: Overexpressed lines; “*” “**” “***” indicate significant differences between overexpressed lines and wild-type under the same phosphorus concentration at P < 0.05, 0.01 and 0.001 levels, respectively (t test)

    图  8   不同磷浓度下转基因拟南芥的主根长

    WT:拟南芥Col-0野生型,OX1和OX2:超量表达株系;“*”“**”“***”分别表示相同磷浓度下超量表达株系和野生型在P < 0.05、0.01、0.001水平差异显著(t检验)

    Figure  8.   Primary root length of transgenic Arabidopsis under different phosphorus concentrations

    WT: Arabidopsis Col-0 wild-type, OX1 and OX2: Overexpressed lines; “*” “**” “***” indicate significant differences between overexpressed lines and wild-type under the same phosphorus treatment concentration at P < 0.05, 0.01 and 0.001 levels, respectively (t test)

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出版历程
  • 收稿日期:  2022-04-15
  • 网络出版日期:  2023-05-17
  • 刊出日期:  2023-03-09

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