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金属抗性促生菌对玉米生长和锌积累的影响

唐飞, 陈亚刚, 许欢, 龙新宪

唐飞, 陈亚刚, 许欢, 龙新宪. 金属抗性促生菌对玉米生长和锌积累的影响[J]. 华南农业大学学报, 2015, 36(2): 25-30, 68. DOI: 10.7671/j.issn.1001-411X.2015.02.005
引用本文: 唐飞, 陈亚刚, 许欢, 龙新宪. 金属抗性促生菌对玉米生长和锌积累的影响[J]. 华南农业大学学报, 2015, 36(2): 25-30, 68. DOI: 10.7671/j.issn.1001-411X.2015.02.005
TANG Fei, CHEN Yagang, XU Huan, LONG Xinxian. Effects of metal resistant plant growth promoting bacteria on corn growth and Zn accumulation[J]. Journal of South China Agricultural University, 2015, 36(2): 25-30, 68. DOI: 10.7671/j.issn.1001-411X.2015.02.005
Citation: TANG Fei, CHEN Yagang, XU Huan, LONG Xinxian. Effects of metal resistant plant growth promoting bacteria on corn growth and Zn accumulation[J]. Journal of South China Agricultural University, 2015, 36(2): 25-30, 68. DOI: 10.7671/j.issn.1001-411X.2015.02.005

金属抗性促生菌对玉米生长和锌积累的影响

基金项目: 

国家自然科学基金 40973055

NSFC-广东省联合基金 U0833004

详细信息
    作者简介:

    唐飞(1989—),男,硕士研究生, E-mail:727446617@qq.com

    通讯作者:

    龙新宪(1975—),女,副教授,博士,E-mail:longxx@scau.edu.cn

  • 中图分类号: X5; Q93

Effects of metal resistant plant growth promoting bacteria on corn growth and Zn accumulation

  • 摘要:
    目的 

    探讨金属抗性促生菌对锌污染土壤中玉米生长和Zn吸收的影响,为利用微生物缓解重金属对农作物胁迫和减少重金属吸收提供理论依据.

    方法 

    通过盆栽试验研究接种促生菌Ⅱ2R3和Ⅳ8R3是否能够缓减Zn对玉米的毒害作用,减少玉米对Zn的吸收和积累.

    结果和结论 

    促生菌Ⅱ2R3、Ⅳ8R3不仅有很强的抗Zn胁迫能力,而且具有较强地吸附、积累Zn的能力.在中、轻度Zn污染(200和400 mg·kg-1)土壤上,单独接种促生菌Ⅳ8R3促进了玉米的生长;当土壤Zn污染水平达到800 mg·kg-1时,同时接种促生菌Ⅳ8R3+Ⅱ2R3显著促进玉米的生长.单独或同时接种促生菌Ⅳ8R3、Ⅱ2R3使不同Zn污染水平土壤中的有效Zn含量均显著降低.当土壤Zn含量达到800 mg·kg-1时,单独接种菌株Ⅱ2R3或同时接种Ⅱ2R3+Ⅳ8R3均显著抑制玉米对Zn的吸收和向地上部转运,而在中、轻度Zn污染(Zn≤400 mg·kg-1)土壤上,3种接种处理对玉米吸收Zn均没有显著影响.表明在高锌污染(800 mg·kg-1)土壤中,接种促生菌Ⅳ8R3、Ⅱ2R3能显著抑制玉米对Zn的吸收和向地上部转运;菌株Ⅳ8R3、Ⅱ2R3对玉米生长的影响与土壤Zn污染水平和菌株的性质有关.

    Abstract:
    Objective 

    Effects of metal resistant plant growth promoting bacteria(PGPB) on corn growth and Zn accumulation were studied to provide a fundamental groundwork for mitigating the stress of heavy metal on crop growth and decreasing heavy metal uptake.

    Method 

    A pot experiment was carried out to study the effects of inoculation with two Zn resistant PGPB, Ⅱ2R3 and Ⅳ8R3 on corn plant growth and Zn uptake from Zn contaminated soils (0, 200, 400 and 800 mg·kg-1 Zn addition).

    Result and conclusion 

    The strains Ⅱ2R3 and Ⅳ8R3 not only grew well with different concentrations of Zn, but also absorbed or accumulated much higher Zn from the growing medium. Individual inoculation of strain Ⅳ8R3 to the soil with 200 or 400 mg·kg-1 Zn addition both promoted the corn growth. For the soils with 800 mg·kg-1Zn addition, simultaneous inoculation with strains Ⅱ2R3 and Ⅳ8R3 promoted the corn growth. Individual or simultaneous inoculation with strains Ⅱ2R3 and Ⅳ8R3 to the soils at three Zn pollution levels (200, 400 and 800 mg·kg-1 Zn addition) decreased the soil bioavailable Zn concentration. For the soil with a high Zn pollution level (800 mg·kg-1Zn addition), the inoculation of strains Ⅱ2R3 orⅡ2R3+Ⅳ8R3 decreased Zn uptake and transportation in corn. However, all of three inoculation treatments had no significant effects on Zn uptake of corn when strains Ⅱ2R3, Ⅳ8R3, Ⅱ2R3+Ⅳ8R3 were inoculated to the soils with 200 or 400 mg·kg-1 Zn addition. The results indicate that inoculation with metal resistant PGPB to high Zn-contaminated soil can promote the corn growth and inhibite the uptake and transportation of Zn in corn. Inoculation with strains Ⅱ2R3 or Ⅳ8R3 to high Zn-contaminated soils can inhibite the uptake and transportation of Zn in corn. The effects of inoculation with strains Ⅱ2R3 or Ⅳ8R3 on corn growth are related to the different levels of Zn pollution and characterization of the strains.

  • 全氟辛酸(Perfuorooctanoic aid, PFOA)是一种耐光解、水解和生物降解的人工合成的全氟类化合物,因含有诸多碳氟键而具有极其稳定的性质,常被用作防油脂或防水剂以及衣服、家具和其他产品的保护性涂层,此外还可用作地板抛光剂、黏合剂、消防泡沫和电线绝缘等[1-3]。随着PFOA的广泛应用,在大气、河流、土壤等环境介质中均检测出PFOA残留:上海市41个室内灰尘样本中PFOA平均质量分数为279.4 ng/g,长江流域重庆段地表水中PFOA的检出率为100%,质量浓度在1.16~49.87 ng/L之间,全国31个省(自治区、直辖市)土壤中PFOA 的平均质量分数为0.35 ng/g[4-6],人类和动物可通过饮食饮水等方式暴露于PFOA,且由于PFOA半衰期长,有生物累积效应,故能在体内聚积,进而引发毒性,但不同物种、不同暴露年龄,引发毒性的浓度不同且差异较大[7]。研究发现,PFOA具有免疫毒性、发育毒性和内分泌干扰毒性[8]。在雌性生殖系统中,PFOA暴露会抑制卵巢激素分泌,损害卵泡发育,导致卵巢功能丧失[9]。并且PFOA还可通过氧化应激和凋亡显著抑制孕鼠黄体功能[10]。此外,新生大鼠注射PFOA可以减少生长卵泡和次级卵泡的数量[11]。虽然已有研究报道了PFOA暴露对生殖系统的影响,但关于PFOA对卵母细胞影响的研究依然很少。已知PFOA可以通过血卵屏障进入卵泡液[12],本试验通过给小鼠灌服PFOA模拟体内暴露来探讨其对小鼠卵母细胞成熟率及成熟质量的影响。通过检测活性氧(Reactive oxygen species,ROS)水平、纺锤体形态、细胞骨架来评估卵母细胞暴露于PFOA后的细胞变化。本研究将有助于揭示PFOA影响卵母细胞发育过程的毒理学机制,并引起人们对PFOA安全性的关注。

    6周龄体质量相近的昆明雌性小鼠,购买于广东省实验动物中心。

    PFOA(171468, Sigma),ROS检测试剂盒 (S0033, Beyotime),β-tubulin (T5293, Sigma),内磷酸化组蛋白H2A.X(Phospho-histone H2A.X,P-H2A.X,sc-51748, Santa Cruz),FITC偶联山羊抗鼠IgG (A11029, LIFE),Hoechst 33342 (H3570, LIFE),孕马血清促性腺激素(PMSG,宁波第二激素厂),人绒毛膜促性腺激素(hCG,宁波第二激素厂),透明质酸酶(H3506,Sigma)

    PFOA:超纯水溶解,配制不同浓度的PFOA以使得最终基于小鼠体质量的质量分数为0、5、10和20 mg/kg。

    CO2培养箱,体视显微镜,荧光倒置显微镜。

    将160只6周龄的昆明小鼠随机分为对照组、低剂量组、中剂量组和高剂量组,每个剂量组5个重复,每个重复8只小鼠。分笼后,先适应环境7 d,再进行药物灌服试验。饲养环境为12 h光照、12 h 黑暗交替,饮食饮水自由。

    适应环境1周后,以每天0、5、10、20 mg/kg的剂量分别给对照组、低剂量组、中剂量组和高剂量组小鼠灌服PFOA,每次灌服0.2 mL,连续灌服14 d。剂量及时间的选定参照PFOA相关的体内试验[13]

    小鼠连续灌服PFOA 2周后进行超排处理,每只小鼠注射10 IU PMSG,间隔48 h后注射10 IU hCG,再间隔13.5 h后颈部脱臼处死,用体积分数为75%的乙醇溶液浸泡30 s消毒,随后解剖取出输卵管,找到膨大部,在含有PBS缓冲液的培养皿中用尖头镊撕开膨大部,用口吸管移出卵母细胞,放入预热好的1 g/L的透明质酸酶溶液中,处理2 min,待颗粒细胞脱掉以后将卵母细胞转移至PBS缓冲液中洗3遍。收集同一剂量处理组的小鼠卵母细胞至少100个。

    卵母细胞排出第一极体视为成熟,取出卵母细胞后统计第一极体的排出率。

    每个剂量组随机取25~30个卵母细胞放入含有1 μmol/L DCFH-DA的成熟培养液液滴中洗涤2~3遍,再放入37 ℃、CO2体积分数为5%的培养箱孵育20 min。而后用DPBS-PVA缓冲液洗3次,每次1 min。在荧光显微镜下用同一曝光参数观察并拍照,应用ImageJ软件分析平均荧光强度[14]

    四孔板每个孔加入200 μL固定液,然后置于37 ℃、CO2体积分数为5%的培养箱预热30 min,每个剂量组随机取25~30个卵母细胞置入四孔板中,于培养箱中固定30 min。然后将卵母细胞放入加有洗脱缓冲液的四孔板中于培养箱内封闭2 h。再用β-tubulin(按照1∶1000的体积比稀释)或P-H2A.X(按照1∶200的体积比稀释) 4 ℃条件下孵育过夜。次日用洗脱缓冲液洗涤3次,每次10 min。然后与FITC偶联山羊抗鼠IgG(按照1∶100的体积比稀释)在37 ℃条件下孵育1 h。之后,避光环境下用洗脱缓冲液洗涤3次,每次10 min。用Hoechst 33342室温下进行DNA染色5 min。最后,将卵母细胞固定在载玻片上,并在荧光显微镜下观察和拍照。

    每组试验重复5次,用SPSS 23.0进行单因素方差分析,采用LSD法进行多重比较分析,数据结果以平均值±标准误表示,作图软件为GraphPad 8。

    与对照组相比,每日灌服不同剂量(5、10和20 mg/kg)PFOA小鼠的卵母细胞成熟率有明显下降(表1)。10和20 mg/kg剂量组小鼠的卵母细胞成熟率分别下降了14.28%和28.17%;5 mg/kg剂量组和对照组差异不显著(P>0.05),10 mg/kg组和对照组差异显著(P<0.05),20 mg/kg组和对照组差异极显著(P<0.01)。5、10和20 mg/kg组别之间两两相比差异显著(P<0.05)。

    表  1  PFOA对小鼠卵母细胞成熟率的影响
    Table  1.  Effect of PFOA on maturation of mouse oocytes
    每日剂量/(mg·kg−1)
    Daily dose
    细胞总数
    Total cell count
    第一极体排出率1)/%
    Discharge rate of first polar body
    0(CK) 108 91.23±0.010a
    5 111 85.50±0.123a
    10 104 78.20±0.015b
    20 101 65.53±0.372c
     1) 同列数据后的不同小写字母表示差异显著(P<0.05, LSD法)
     1)Different lowercase letters in the same column indicate significant differences(P<0.05, LSD method)
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    与对照组相比,每日灌服不同剂量PFOA小鼠的卵母细胞内ROS含量有明显升高(图1)。10和20 mg/kg组中卵母细胞内ROS含量分别升高了135%和177%;5 mg/kg组和对照组差异不显著(P>0.05),10和20 mg/kg组与对照组相比差异显著(P<0.05),10与20 mg/kg组之间差异不显著(P>0.05)(图2)。

    图  1  不同剂量 PFOA暴露的卵母细胞内活性氧(ROS)荧光图像
    Figure  1.  Fluorescence images of reactive oxygen species (ROS) in oocytes exposed to different doses of PFOA
    a: 0 (CK);b: 5 mg/kg;c: 10 mg/kg;d: 20 mg/kg
    图  2  不同剂量 PFOA暴露的卵母细胞内活性氧(ROS)荧光强度
    柱子上方的不同小写字母表示差异显著(P<0.05, LSD法)
    Figure  2.  The fluorescence intensities of reactive oxygen species (ROS) in oocytes exposed to different doses of PFOA
    Different lowercase letters on bars indicate significant differences(P< 0.05, LSD method)

    每日灌服不同剂量PFOA的小鼠卵母细胞P-H2A.X免疫荧光结果显示,细胞内DNA损伤情况有明显升高(图3)。其中,5、10和20 mg/kg组P-H2A.X 比例分别比对照组升高了47%、133%和171%。5 mg/kg组与对照组差异显著(P<0.05),10、20 mg/kg组与对照组相比差异极显著(P<0.01),10和20 mg/kg组之间差异不显著(P>0.05)(图4)。

    图  3  不同剂量PFOA暴露的卵母细胞内P-H2A.X荧光图像
    Figure  3.  Fluorescence images of P-H2A.X in oocytes exposed to different doses of PFOA
    图  4  不同剂量PFOA暴露的卵母细胞DNA损伤比例
    柱子上方的不同小写字母表示差异显著(P<0.05, LSD法)
    Figure  4.  DNA damage rates of oocytes exposed to different doses of PFOA
    Different lowercase letters on bars indicate significant differences (P< 0.05, LSD method)

    每日灌服不同剂量PFOA的小鼠卵母细胞β-tubulin、Hoechst 33342免疫荧光结果显示,细胞内纺锤体形态和染色体排列有明显异常(图5),且与PFOA剂量呈正相关。与对照组相比,10和20 mg/kg组中卵母细胞β-tubulin形态异常,染色体非整齐排列的比例分别升高了65.06%和75.60%。5 mg/kg组与对照组差异不显著(P>0.05),10、20 mg/kg组与对照组相比均差异显著(P<0.05),10和20 mg/kg组之间差异不显著(P>0.05)(图6)。

    图  5  不同剂量PFOA暴露的卵母细胞骨架荧光图像
    Figure  5.  Fluorescence images of cytoskeleton of oocytes exposed to different doses of PFOA
    图  6  不同剂量PFOA暴露的卵母细胞骨架异常比例
    柱子上方的不同小写字母表示差异显著(P<0.05, LSD法)
    Figure  6.  The proportions of abnormal cytoskeleton in oocytes exposed to different doses of PFOA
    Different lowercase letters on bars indicate significant differences (P< 0.05, LSD method)

    近年来,人们对环境污染物的关注度越来越高。PFOA作为一种稳定的有机化合物给工业和制造业带来便利的同时也带来了诸多“副作用”。PFOA在环境中持久存在,使得人类或动物很容易受到污染。饮食、饮水是人类暴露PFOA的主要途径。本试验通过给小鼠灌服PFOA模拟人类的暴露途径,观察PFOA对雌性哺乳动物的生殖毒性。结果证实了PFOA可通过氧化应激、DNA损伤和细胞骨架受损降低卵母细胞成熟率以及成熟质量。

    ROS是细胞代谢的天然副产物,对细胞信号转导、稳态调节有着重要作用。当ROS的产生和中和不平衡时就会引起氧化应激。过量的ROS会导致脂质过氧化、蛋白降解、DNA损伤等[15]。研究发现,环境污染物和毒素往往会增加细胞内ROS的产生,最终诱导细胞内氧化应激并发挥毒性[16]。已有研究表明PFOA可引起小鼠卵巢内ROS升高,且呈剂量依赖性[15]。为了研究PFOA对卵母细胞发育能力的影响,我们检测了细胞内ROS水平,发现PFOA可显著增加细胞内ROS含量,诱导氧化应激,进而抑制卵母细胞发育,且剂量越高,氧化应激越强。

    据报道,ROS相关氧化应激可诱导DNA损伤[17]。P-H2A.X被用作鉴定DNA损伤,在细胞发生DNA双链断裂的数分钟内,H2AX的139位丝氨酸残基被ATM、ATR、PRKC基因磷酸化形成P-H2A.X。因此,P-H2A.X的出现与DNA双链断裂紧密关联,故其可作为DNA双链断裂的标志物[18]。已有研究报道毒性化学制剂可诱导细胞DNA损伤,如双酚AF(Bisphenol AF)通过增加氧化应激和DNA损伤对小鼠卵母细胞体外成熟产生负面影响,对羟基苯甲酸丁酯(Butylparaben)通过DNA损伤抑制猪卵母细胞的体外成熟[19-20]。于是我们猜测,PFOA暴露会诱导卵母细胞DNA双链断裂。试验结果也证实了我们的猜想,PFOA处理组的P-H2A.X阳性卵母细胞比例显著高于对照组,提示PFOA暴露可通过诱导DNA双链断裂来抑制卵母细胞的成熟。

    在减数分裂进程中,染色体的正确分离主要取决于染色体−微管的稳定连接。纺锤体微管的形态异常引起染色体的错误分离,导致卵母细胞和进一步胚胎发育过程中产生异倍体和基因组的不稳定现象。研究发现越来越多的环境毒素与纺锤体形态异常、染色体分裂错误有关。研究报道双酚A替代物双酚芴可引起卵母细胞骨架受损[21];邻苯二甲酸单酯能够干扰减数分裂过程中染色体分离和配子形成[22]。本研究中,PFOA处理后的卵母细胞有很大比例出现纺锤体异常和染色体错位。微管、肌动蛋白丝和染色质相互作用完成染色体分离,建立细胞不对称[2324]β-tublin在PFOA处理的卵母细胞中的异常定位是纺锤体缺陷的原因之一。纺锤体缺陷导致异常的染色体排列。因此,本文结果表明,PFOA暴露可通过诱导纺锤体缺陷和染色体排列异常进而抑制卵母细胞的成熟。这些发现有助于提高人们对PFOA生殖毒性的认识,为今后的研究提供参考依据。未来可以对PFOA损伤哺乳动物卵母细胞的分子机制做进一步研究。

    综上所述,本研究评估了PFOA体内暴露对小鼠卵母细胞的影响,结果表明PFOA暴露会通过诱导ROS生成、DNA损伤、纺锤体形态发育缺陷、染色体排列异常等途径影响卵母细胞成熟率及成熟质量。

  • 图  1   不同锌浓度下菌株Ⅳ8R3、Ⅱ2R3的生长曲线和培养液中锌的剩余浓度变化

    Figure  1.   The growth curves of strains Ⅳ8R3 andⅡ2R3 and the remaining Zn2+ concentration in LB media with different Zn additions

    表  1   不同处理的玉米地上部和根系干物质量1)

    Table  1   The biomass of corn growing in soils with different levels of Zn contamination

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    表  2   不同处理的玉米的地上部和根系Zn含量

    Table  2   The shoot and root Zn concentrations of corn growing in soils with different levels of Zn contamination

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    表  3   不同接种处理对土壤的pH和氯化钙提取态锌含量的影响1)

    Table  3   Effects of different inoculation treatments on pH and bioavailable Zn concentration of soil

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出版历程
  • 收稿日期:  2013-12-08
  • 网络出版日期:  2023-05-17
  • 刊出日期:  2015-03-09

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