Physiological study on the flower color formation of five varieties of Lagerstroemia indica
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摘要:目的
旨在探讨不同花色紫薇开花过程中的颜色变化及其影响因素。
方法通过测定5个花色(红色、白色、淡粉色、粉色和紫色)紫薇在开花过程中4个时期的花瓣色度值，总叶绿素、类胡萝卜素、花色苷、总黄酮、可溶性糖和可溶性蛋白含量以及pH等理化指标，探讨影响紫薇呈色的生理因素。
结果不同花色紫薇在开花过程中L*(亮度)持续下降，a*(红绿值)和c*(饱和度)先上升后下降，b*(黄蓝值)和h(色调)变化趋势各异；白色紫薇的L*和h最高，最大值分别为61.61和1.45，而红色紫薇的a*、b*和c*最高，最大值分别为44.83、7.39和45.44；盛花期时，红色花中花色苷含量最高，为1.55 mg·g−1，而在白色花和淡粉色花中含量较低，仅为0.04和0.05 mg·g−1，粉花的总黄酮含量最高，在开花过程中平均含量为4.17 mg·g−1。各色紫薇均在花芽期和初花期pH较高，而在盛花期和末花期pH显著下降(P<0.05)。色度值受色素含量调控，其中L*与总叶绿素、类胡萝卜素和花色苷含量呈极显著负相关(P<0.01)；a*和c*与三者呈极显著正相关(P<0.01)；b*与总黄酮含量呈极显著正相关(P<0.01)，与总叶绿素和类胡萝卜素含量呈显著正相关(P<0.05)。
结论色素含量影响花瓣的色度，pH通过影响花色苷稳定性进而影响花色，可溶性糖间接影响花色表现。本研究为揭示影响紫薇花色形成的生理因素提供了科学依据。
Abstract:ObjectiveThis study aims to explore the color changes and influencing factors of Lagerstroemia indica flowers with different flower colors during the blooming process.
MethodThe color values, contents of total chlorophyll, carotenoids, anthocyanins, total flavonoids soluble sugar, and soluble protein were measured at four stages for five flower colors (red, white, light pink, pink and purple). The physiological factors influencing the flower color expression of L. indica were investigated.
ResultThe L* (brightness) of L. indica flowers with different colors continuously decreased during the blooming process. The a* (red-green value) and c* (saturation value) first increased and then decreased. The b* (yellow-blue value) and h (hue) exhibited varying trends. The white-flowered L. indica had the highest L* and h, with maxima of 61.61 and 1.45, respectively, while the red-flowered ones had the highest a*, b*, and c*, reaching maxima of 44.83, 7.39, and 45.44 respectively. At the full blooming stage, the anthocyanin content in red flowers was the highest at 1.55 mg·g−1, whereas it remained relatively low in white and light pink flowers at 0.04 and 0.05 mg·g−1, respectively. Pink flowers displayed the highest total flavonoid content, with an average of 4.17 mg·g−1 during the blooming process. The pH of L. indica flowers of all colors were relatively high at the bud and early blooming stages, but significantly decreased at the full and late blooming stages (P < 0.05). The color values of L. indica flowers were regulated by pigment contents. Specifically, the L* exhibited a highly significant negative correlation with total chlorophyll, carotenoids, and anthocyanin contents (P < 0.01). The a* and c* showed highly significant positive correlations with these three pigments (P < 0.01). The b* showed a highly significant negative correlation with total flavonoid content (P < 0.01) and a significant positive correlation with total chlorophyll and carotenoid contents (P < 0.05).
ConclusionPigment content influences petal color, pH affects flower color by influencing anthocyanin stability, and soluble sugars indirectly affect color expression. This study provides scientific evidence for understanding the physiological factors that influence the color formation of L. indica flowers.
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Keywords:
- Lagerstroemia indica /
- Flower color /
- Pigments /
- Coloration
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水稻Oryza sativa L.作为最重要的粮食作物之一，是世界上一半以上人口的主要食物来源[1]。为了满足日益增长的粮食需求，缓解农业生产面临的巨大压力，利用生物技术高效育种来提高作物产量至关重要[2]。水稻产量与3个性状密切相关：株穗数、穗粒数和粒质量[3]。穗粒数和粒质量主要在穗的分化与发育过程中受影响，与花序分生组织的活性密切相关[4-7]。研究表明，在水稻生长发育过程中，分生组织活性下降会导致穗分支数和籽粒数减少[8-10]。一些与高产相关的基因如Gn1a、PROG1、DEP1、APO1、IPA1等被证明能够增强花序分生组织活性[11-18]。
RAC/ROPs (Rac GTPase protein/Rho-of-plant)是植物特有的一个Rho GTPase亚家族，作为分子开关广泛参与植物生长发育、激素信号转导以及响应环境刺激等多种生理过程[19-24]。植物中小G蛋白RAC/ROPs通常在与GDP结合的非活性形式和与GTP结合的活性形式之间相互转换。GTP结合状态的RAC/ROPs与效应蛋白相互作用，调控下游的信号转导[25]。RAC/ROPs活性与非活性形式之间的转换，受到鸟苷酸交换因子(Guanine nucleotide exchange factors，GEFs)、GTPase活化蛋白(GTPase-activating proteins，GAPs)和鸟苷酸水解阻遏因子(Guanine nucleotide dissociation inhibitors，GDIs)的调控。GEFs可以促进与RAC/ROPs结合的GDP与GTP发生交换，从而激活RAC/ROPs。GAPs的作用是激活RAC/ROPs的GTP酶活性，使与RAC/ROPs结合的GTP水解。GDIs可以抑制与RAC/ROPs结合的GDP的解离和GTP的水解[26]。拟南芥中RAC/ROPs参与调节生长发育的多个过程和对环境刺激作出应答[27-34]。有研究表明，在拟南芥中，Rop1参与调控花粉管的极性生长[27-29, 34]，Rop2、Rop4、Rop6参与根毛发育的调控[30-31]，Rop2、Rop4参与叶片表皮发育[32]，Rop9、Rop10参与脱落酸和生长素诱导的根的发育和种子的萌发[33]。水稻中RAC/ROPs共有7个成员，其中，OsRac4、OsRacD和OsRacB作为负调控因子参与水稻病害应答的调控[35-37]。研究发现水稻中RAC/ROP家族的OsRAC1同样能使水稻籽粒变大，产量提高；OsRAC1通过与OsMAPK6相互作用提高后者的磷酸化水平，从而促进颖壳细胞分裂，增加细胞数量，导致水稻籽粒变大[38]。目前鲜见有关于其他的RAC/ROPs影响水稻产量性状的报道。
本研究将探究OsRAC3在水稻幼穗和花器官中的表达情况，并进一步了解其在水稻产量性状方面的作用。通过持续激活型突变体(Constitutively activated，CA) CA-osrac3和显性失活型突变体(Dominant negative，DN) DN-osrac3与野生型的比较，揭示OsRAC3对水稻籽粒大小、千粒质量等产量性状的影响，证实其在水稻籽粒发育过程中的重要作用；这将有助于加深我们对水稻产量的调控机制的理解，并为水稻育种和农业生产提供改良策略。
1. 材料与方法
1.1 试验材料
本研究所用的野生型水稻品种为粳稻‘中花11’(ZH11)，生长周期为80~90 d；基于ZH11构建的外源导入点突变转基因植株为CA-osrac3和DN-osrac3。材料种植于广东省广州市华南农业大学增城基地。
1.2 试验方法
1.2.1 材料的获取
使用RAC/ROPs功能获得性突变体(Gain of function mutant)进行分析。通过基因点突变的方法替换特定的氨基酸，使得RAC/ROPs蛋白一直处于与GTP结合的持续活性状态，即持续激活型；或一直处于与GDP结合的非活性状态，即显性失活型。本研究通过点突变将OsRAC3中距离ATG的第50个碱基发生突变，使甘氨酸G替换成缬氨酸V，转化水稻构建OsRAC3持续激活型突变体；在第65个碱基处将胞嘧啶突变为腺嘌呤，实现苏氨酸T替换成天冬酰胺N(图1)，转化水稻获得显性失活型突变体。载体构建参照Liu等[39]的方法。
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图 1 突变体CA-osrac3、DN-osrac3的突变位点Figure 1. Mutation site of mutant CA-osrac3, DN-osrac31.2.2 qRT-PCR
本研究采用AceQ® qPCR SYBR® Green Master Mix试剂盒进行qRT-PCR。采用Trizol法提取水稻不同时期的总RNA，进行RT-PCR反转录得到cDNA。利用设计好的引物进行qPCR定量分析，反应体系(10 μL)：5 μL 2× SYBR Premix Ex Taq、1 μL cDNA模板、0.5 μL上游引物、0.5 μL下游引物以及3 μL ddH2O。挑选其中表达量较高的植株作进一步分析。qRT-PCR所用试剂购于诺唯赞公司，上游引物序列为5′-GTGGTGATCATGTCGTCGGA-3′，下游引物序列为5′-ATCTGATACGGCTGCAGAGC-3′。
1.2.3 GUS组织化学染色
取转基因植株花序组织，用适量的GUS染液(pH为7.0的0.1 mol/L磷酸钠缓冲液、10 mmol/L Na2EDTA、2 mmol/L K4Fe(CN)6·3H2O、2 mmol/L K3[Fe(CN)6]、1 mg/mL X-gluc)处理，在37 ℃条件下避光染色过夜。镜检观察到出现蓝色后除去GUS染液，加入70%(φ)乙醇溶液洗脱2~3次后，使用Retiga 2000R数码相机在Olympus BX51显微镜下拍照。
1.2.4 水稻穗与籽粒表型性状的观察与统计
在水稻的成熟期，挑选野生型ZH11和突变体CA-osrac3、DN-osrac3植株主穗，测量籽粒长、宽等农艺性状。每种材料随机挑取30粒种子，使用游标卡尺测量籽粒长、宽。随机挑选至少1 000粒饱满籽粒称量千粒质量。种子挑选过程中避免刻意挑取肥大或者瘦小的种子，以保证取样的随机性。各项数据统计均重复3次，采用GraphPad Prism 9.3.0 软件对数据进行统计分析。
2. 结果与分析
2.1 OsRAC3在水稻中的表达模式分析
本研究前期获得了OsRAC3promoter::GUS转基因植株，发现OsRAC3在幼苗的根尖和冠根原基表达[39]。我们通过对转基因植株的花序组织进行GUS染色，观察到OsRAC3在幼穗的花序分生组织中强烈表达(图2A)，在花器官中包括颖壳(图2B)和雄蕊、雌蕊(图2C)中均有较强的表达，这些结果暗示OsRAC3可能在小穗发育和种子发育过程中发挥作用。
2.2 野生型ZH11以及突变体CA-osrac3、DN-osrac3的穗表型特征
本研究前期获得了在ZH11背景中过量表达、持续性激活和显性失活的转基因植株——CA-osrac3和DN-osrac3，CA-osrac3对GTPase激活蛋白不敏感，可以持续与GTP结合，因而持续保持激活状态；DN-osrac3持续处于结合GDP或者不结合核苷酸的状态，故而持续处于失活状态，在细胞中过表达时通过竞争GEFs抑制其他ROP的激活[40]。我们首先利用qPCR对CA-osrac3和DN-osrac3突变体株系进行检测，发现CA-osrac3 L11、L32以及DN-osrac3 L20和L15转基因株系中CA-osrac3以及DN-osrac3的表达上调(图3A)，后续选用这些株系进行表型分析。与野生型植株相比，生殖期DN-osrac3株系穗直挺(图4A)，分枝数少，结实率降低；而CA-osrac3株系穗粒数减少(图3B)，籽粒饱满(图4B)。这些结果暗示OsRAC3影响稻穗的发育过程。
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图 3 CA-osrac3、DN-osrac3在野生型ZH11以及突变体CA-osrac3、DN-osrac3中的表达情况L11、L32为CA-osrac3株系，L20、L15为DN-osrac3株系；“*”“**”“***”“****”分别表示突变体株系与野生型在P<0.05、P<0.01、P<0.001、P<0.000 1水平差异显著(t检验)Figure 3. Expression of CA-osrac3, DN-osrac3 in wild-type ZH11 and mutant lines CA-osrac3, DN-osrac3L11 and L32 are CA-osrac3 lines, L20 and L15 are DN-osrac3 lines; “*” “**” “***” “****” indicate that the mutant strains differed from the wild-type respectively at P<0.05, P<0.01, P<0.001, P<0.0001 levels of significant difference (t test)![]()
图 4 野生型ZH11以及突变体CA-osrac3、DN-osrac3的表型特征L11、L32为CA-osrac3株系，L20、L15为DN-osrac3株系Figure 4. Phenotypic characterization of wild-type ZH11 and mutant lines CA-osrac3, DN-osrac3L11 and L32 are CA-osrac3 lines, L20 and L15 are DN-osrac3 lines2.3 野生型ZH11以及突变体CA-osrac3、DN-osrac3籽粒大小等表型性状的鉴定
以野生型ZH11为对照，利用上述突变体材料，对籽粒长度、籽粒宽度以及千粒质量等重要农艺性状进行测量。发现CA-osrac3各株系籽粒的粒宽和粒长均显著大于野生型的，DN-osrac3各株系籽粒的粒宽和粒长则显著小于野生型的(图5A、5B)。在千粒质量方面同样发现，CA-osrac3株系均显著高于野生型的而DN-osrac3株系均显著低于野生型的(图5C)。观察籽粒表型也发现，CA-osrac3籽粒较野生型的更大，而突变体DN-osrac3籽粒则较小(图6)。这些结果说明持续性激活OsRAC3能促进水稻籽粒的生长，提高粒质量，正调控水稻籽粒的大小。
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图 5 野生型ZH11以及突变体CA-osrac3、DN-osrac3籽粒特征分析L11、L32为CA-osrac3株系，L20、L15为DN-osrac3株系；“***”“****”分别表示突变体株系与野生型在P<0.001、P<0.000 1水平差异显著(t检验)Figure 5. Grain analysis of wild-type ZH11 and mutant lines CA-osrac3, DN-osrac3L11 and L32 are CA-osrac3 lines, L20 and L15 are DN-osrac3 lines; “***” “****” indicate that the mutant lines differed from the wild-type respectively at P<0.001, P<0.0001 levels of significant difference (t test)![]()
图 6 野生型ZH11以及突变体CA-osrac3、DN-osrac3籽粒的表型特征Figure 6. Phenotypic characteristics of grain in wild-type ZH11 and mutant lines CA-osrac3, DN-osrac33. 讨论与结论
在穗的发育过程中，花序分生组织的活性是决定水稻产量性状的核心因素[4, 41]。本研究发现OsRAC3在水稻的花器官中有表达，尤其在幼穗与小花分生组织中强烈表达；持续激活型突变体CA-osrac3株系的籽粒显著增大。
华南农业大学陶利珍教授课题组前期研究报道OsRAC3作为细胞分裂素信号转导途径的负调控因子参与水稻冠根发育的调控；在水稻原生质体中，激活形式的OsRAC3，即结合GTP的OsRAC3能与细胞分裂素信号途径中的OsAHP1/2直接互作，招募OsAHP1/2到质膜上，阻碍OsAHP1/2的核质穿梭，从而抑制细胞分裂素信号[39]。CA-osrac3转基因植株的细胞分裂素信号转导途径受到抑制，而DN-osrac3转基因植株的细胞分裂素信号转导途径受到的抑制较弱。
水稻的每穗粒数与花序分生组织中的细胞分裂素水平密切相关[42]。花序分生组织中细胞分裂素水平升高能增强分生组织的活性，形成更多的分支，使水稻穗粒数增加[11]，我们推测在水稻花序分生组织发育过程中，过表达CA-osrac3会抑制细胞分裂素信号，导致分生组织活性下降，形成的穗分支减少，最终导致每穗粒数减少。对于DN-osrac3转基因植株，虽然细胞分裂素信号受到的抑制减弱，但是每穗粒数仍然减少，对此，我们认为可能是过表达的DN-osrac3与其他RAC/ROPs竞争GEFs，使得其他RAC/ROPs的激活受到抑制，从而导致籽粒减少。
但是细胞分裂素对籽粒大小的调控作用比较复杂。不同类型的作用组织、信号通路中不同组分的变化均可能对籽粒大小产生影响，对于茎尖分生组织和正在发育的籽粒而言，细胞分裂素的水平可能是影响籽粒大小最为显著的因素之一[43]。HK6 (Histidine kinase 6)编码细胞分裂素组氨酸激酶受体，hk6失活突变体表现出对细胞分裂素敏感性下降，水稻籽粒数量减少，但籽粒增大[44]。CA-osrac3株系籽粒和千粒质量均显著大于野生型ZH11的，而DN-osrac3转基因植株显著小于ZH11的。在水稻中，小穗的颖壳限制籽粒的生长，在决定籽粒大小方面起主要作用[45]。基因影响籽粒大小主要是通过调节小穗颖壳中细胞分裂和细胞大小来实现[45]，同时也受到细胞分裂素水平的影响[44]。我们推测OsRAC3对籽粒性状的影响可能是通过抑制细胞分裂素信号实现的。DN-osrac3转基因植株中，其他RAC/ROPs的激活也受到抑制，因此其籽粒减小可能是通过其他RAC/ROPs所介导的未知途径造成的。CA-osrac3转基因植株籽粒增大，可能是由于花序分生组织细胞分裂素信号受阻，导致细胞分裂活性降低，表现为穗小分支少，穗粒数减少；因此在灌浆期时，每个籽粒分配得到的光合同化物增加，籽粒增大。但是目前尚不清楚OsRAC3是否可以通过其他途径影响水稻籽粒性状，有待进一步研究阐明。
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图 2 不同花色紫薇总叶绿素和类胡萝卜素含量变化
各图中，柱子上方的不同大写和小写字母分别代表不同花色和不同时期间差异显著(P<0.05，Duncan’s法)。
Figure 2. Changes in total chlorophyll and carotenoid contents in Lagerstroemia indica varieties with different flower colors
In each figure, different uppercase and lowercase letters on bars represent significant differences among different flower colors and different periods, respectively (P<0.05, Duncan’s method).
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图 3 不同花色紫薇花色苷和总黄酮含量变化
各图中，柱子上方的不同大写和小写字母分别代表不同花色和不同时期间差异显著(P<0.05，Duncan’s法)。
Figure 3. Changes in anthocyanin and total flavonoid contents in Lagerstroemia indica varieties with different flower colors
In each figure, different uppercase and lowercase letters on bars represent significant differences among different flower colors and different periods, respectively (P<0.05, Duncan’s method).
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图 4 不同花色紫薇pH变化
柱子上方的不同大写和小写字母分别代表不同花色和不同时期间差异显著(P<0.05，Duncan’s法)。
Figure 4. pH Changes in Lagerstroemia indica varieties with different flower colors
Different uppercase and lowercase letters on bars represent significant differences among different flower colors and different periods, respectively (P < 0.05, Duncan’s method).
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图 5 不同花色紫薇可溶性糖和可溶性蛋白含量变化
不同大写字母和小写字母分别代表不同花色和不同时期间差异显著(P<0.05，Duncan’s法)。
Figure 5. Changes in soluble sugar and soluble protein contents in Lagerstroemia indica varieties with different flower colors
In each figure, different uppercase and lowercase letters represent significant differences among different flower colors and different periods, respectively (P<0.05, Duncan’s method).
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图 6 紫薇开花过程中各指标的相关性
Chl：总叶绿素含量；Car：类胡萝卜素含量；TA：花色苷含量；TF：总黄酮含量；SS：可溶性糖含量；SP：可溶性蛋白含量；*和**分别代表在P<0.05和P<0.01水平显著相关(Pearson法)。
Figure 6. Correlation of various indicators during flowering process of Lagerstroemia indica
Chl: Total chlorophyll content; Car: Carotenoid content; TA: Anthocyanin content; TF: Total flavonoid content; SS: Soluble sugar content; SP: Soluble protein content; * and ** indicate significant correlations at P<0.05 and P<0.01 levels respectively (Pearson method).
表 1 不同花色紫薇花色表型变化1)
Table 1 Phenotypic changes in Lagerstroemia indica varieties with different flower colors
品种 Cultivar
(颜色 Color)时期
PeriodRHSCC 亮度
L*红绿值
a*黄蓝值
b*饱和度
c*色调
h丹红紫叶
Ebony Embers
(红色 Red)S1 67B 37.04±2.24 Ca 11.57±0.44 Bd 1.24±0.19 Bc 11.63±0.46 Bd 0.11±0.01 Cc S2 67C 26.21±3.84 Db 22.46±1.58 Ac 4.69±0.85 Bb 22.96±1.42 Ac 0.21±0.05 Ca S3 60A 20.58±1.41 Cc 44.83±1.15 Aa 7.39±0.94 Aa 45.44±1.20 Aa 0.16±0.02 Bab S4 60B 19.49±0.99 Dc 41.42±1.82 Ab 5.32±0.51 Ab 41.75±1.88 Ab 0.13±0.01 Cbc 飞雪紫叶
Ebony and Ivory
(白色 White)S1 NN155B 61.61±1.31 Aa 0.59±0.09 Db 4.99±0.52 Aa 5.03±0.51 Da 1.45±0.03 Aa S2 NN155B 60.79±1.06 Aa 0.58±0.08 Db 4.10±0.69 Bb 4.14±0.69 Db 1.43±0.02 Aab S3 NN155C 54.58±0.97 Ab 0.89±0.13 Ea 3.82±0.23 Bb 3.92±0.25 Db 1.34±0.02 Ad S4 NN155C 54.67±0.95 Ab 0.37±0.07 Ec 1.82±0.20 Cc 1.86±0.18 Ec 1.37±0.06 Acd Near East
(淡粉 Light pink)S1 62D 51.14±3.56 Ba 5.60±0.54 Cb −4.36±0.93 Ca 7.15±0.19 Cb −0.66±0.15 Db S2 62B 46.99±4.79 Ba 10.52±1.29 Ca −3.30±0.08 Ca 11.03±1.24 Ca −0.31±0.03 Da S3 62C 49.97±8.74 Aa 9.34±1.62 Da −4.22±1.93 Ca 10.33±2.02 Ca −0.41±0.15 Ca S4 62D 48.76±4.82 Ba 8.72±1.30 Da −3.13±0.67 Da 9.27±1.44 Dab −0.34±0.03 Da Tuscarora
(粉色 Pink)S1 54C 29.67±3.86 Dab 24.41±2.12 Aa 4.17±0.58 Ab 24.77±2.10 Aa 0.17±0.03 Cb S2 54D 37.04±3.65 Ca 14.15±1.38 Bc 6.04±0.24 Aa 15.40±1.25 Bc 0.41±0.04 Ba S3 54C 34.26±1.27 Bab 24.64±1.45 Ba 4.07±0.63 Bb 24.98±1.44 Ba 0.16±0.03 Bb S4 54B 29.36±3.97 Cb 20.01±0.77 Bb 4.35±0.53 Bb 20.48±0.86 Bb 0.21±0.02 Bb 紫悦 Ziyue
(紫色 Pupple)S1 N155B 50.32±2.60 Ba 2.10±0.35 Dd 1.00±0.20 Ba 2.34±0.27 Ed 0.45±0.13 Ba S2 N80B 33.66±2.99 Cb 10.75±1.00 Cc −3.61±0.52 Cb 11.34±1.11 Cc −0.32±0.02 Db S3 N80A 23.86±2.54 Cc 21.44±1.72 Ca −9.07±0.66 Dc 23.30±1.41 Ba −0.40±0.05 Cbc S4 N80B 24.70±2.00 CDc 15.66±0.47 Cb −9.18±0.15 Ec 18.15±0.40 Cb −0.53±0.02 Dc 1) 表中数据为3次组间重复的平均值±标准误差；RHSCC：皇家园艺学会比色卡；同列数据后的不同大写和小写字母分别代表不同花色和不同时期间差异显著(P<0.05，Duncan’s法)。
1) Data in the table represent the means ± standard errors of three inter-group replicates. RHSCC: Royal Horticultural Society color card; Different uppercase and lowercase letters of the same column represent significant differences among different flower colors and different periods, respectively (P<0.05, Duncan’s method).
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