Nutrient transfer and transformation mechanism of biochar-based infiltrated urea fertilizer from different raw materials
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摘要:目的
研究对比不同原材料生物炭基渗融尿素肥(Biochar-based infiltrated urea fertilizer，BIUF)的成肥及养分释放特性，探讨渗融法制肥中生物质种类、热解温度、表面官能团含量对肥料颗粒释放机制的影响，为BIUF缓释性能的进一步优化提供理论指导。
方法以稻壳炭(Husk biochar，HB)、松子壳炭(Pine nut biochar，PNB)、油茶壳炭(Oil-tea biochar，OTB)、花生壳炭(Peanut biochar，PB)和尿素颗粒为原料，采用渗融法制备BIUF，利用万能压力试验机、扫描电子显微镜、热重分析仪和傅里叶红外光谱仪对其成型特性和养分迁移机制进行研究。
结果生物炭颗粒的表观形貌及孔壁厚度影响BIUF的物理性能，与易碎薄片化的生物炭颗粒相比，蜂窝状的生物炭颗粒结构更利于提高BIUF的物理机械性能，抗破碎性能提升1.7~2.3倍。生物炭表面的官能团含量影响BIUF的缓释性能，炭表面的—COOH、—C=O和—OH等官能团与尿素生成稳固的化学态尿素，而链式脂肪醇上的—OH与尿素发生醇解反应，造成BIUF肥力下降，释放周期缩短40%~50%。蜂窝状的稻壳炭孔隙结构复杂、含氧官能团丰富以及链式脂肪醇含量低，所制备的花生壳炭基渗融尿素肥具备优异的抗破碎性能，养分释放周期延长90%以上，具备良好的释放性能。
结论不同生物炭独特的理化性质具备良好的养分吸附性，通过提高热解温度、延长热解时间可提升生物质材料的炭化程度，所制备的BIUF具备优异的物理性能以及一定的缓释性能，对农业的可持续发展具有积极影响。
Abstract:ObjectiveTo study and compare the fertilizer formation and nutrient release characteristics of biochar-based infiltrated urea fertilizer (BIUF) from different raw materials, explore the effects of biomass type, pyrolysis temperature and surface functional group content on the release mechanism of fertilizer granules in fertilizer production by percolation method, and provide a theoretical guidance for further optimization of the slow release performance of BIUF.
MethodBIUF was prepared by the infiltration method using rice husk bichar (HB), pine nut biochar (PNB), oil-tea biochar (OTB), peanut biochar (PB) and urea pellets as raw materials, and its molding characteristics and nutrient migration mechanism were investigated using a universal pressure tester, scanning electron microscope, thermogravimetric analyzer and Fourier infrared spectrometer.
ResultThe apparent morphology and pore wall thickness of biochar particles influenced the physical properties of BIUF. Compared with fragile and flaky biochar particles, the structure of honeycomb-shaped biochar particles was more conducive to improve the physical and mechanical properties of BIUF, and the resistance to fragmentation increased by 1.7−2.3 times. The content of functional groups on the surface of the biochar affects the slow release performance of BIUF. Functional groups such as —COOH, —C=O and —OH on the charcoal surface produced a solid chemical state urea with urea, while —OH on chain fatty alcohols reacted in an alcoholysis reaction with urea, resulting in reduced fertility of BIUF and a 40% to 50% shorter release cycle. Due to the complex pore structure of the honeycomb husk biochar, the abundant oxygen-containing functional groups and the low content of chain fatty alcohols, the prepared peanut BIUF possessed excellent fragmentation resistance, while the nutrient release cycle was prolonged by more than 90%, with good release performance.
ConclusionThe unique physicochemical properties of different biochars have good nutrient adsorption properties. By increasing the pyrolysis temperature and extending the pyrolysis time, the charring degree of biomass materials can be enhanced, and the prepared BIUF has excellent physical properties and certain slow-release properties, which have a positive impact on the sustainable development of agriculture.
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水稻Oryza sativa L.作为最重要的粮食作物之一，是世界上一半以上人口的主要食物来源[1]。为了满足日益增长的粮食需求，缓解农业生产面临的巨大压力，利用生物技术高效育种来提高作物产量至关重要[2]。水稻产量与3个性状密切相关：株穗数、穗粒数和粒质量[3]。穗粒数和粒质量主要在穗的分化与发育过程中受影响，与花序分生组织的活性密切相关[4-7]。研究表明，在水稻生长发育过程中，分生组织活性下降会导致穗分支数和籽粒数减少[8-10]。一些与高产相关的基因如Gn1a、PROG1、DEP1、APO1、IPA1等被证明能够增强花序分生组织活性[11-18]。
RAC/ROPs (Rac GTPase protein/Rho-of-plant)是植物特有的一个Rho GTPase亚家族，作为分子开关广泛参与植物生长发育、激素信号转导以及响应环境刺激等多种生理过程[19-24]。植物中小G蛋白RAC/ROPs通常在与GDP结合的非活性形式和与GTP结合的活性形式之间相互转换。GTP结合状态的RAC/ROPs与效应蛋白相互作用，调控下游的信号转导[25]。RAC/ROPs活性与非活性形式之间的转换，受到鸟苷酸交换因子(Guanine nucleotide exchange factors，GEFs)、GTPase活化蛋白(GTPase-activating proteins，GAPs)和鸟苷酸水解阻遏因子(Guanine nucleotide dissociation inhibitors，GDIs)的调控。GEFs可以促进与RAC/ROPs结合的GDP与GTP发生交换，从而激活RAC/ROPs。GAPs的作用是激活RAC/ROPs的GTP酶活性，使与RAC/ROPs结合的GTP水解。GDIs可以抑制与RAC/ROPs结合的GDP的解离和GTP的水解[26]。拟南芥中RAC/ROPs参与调节生长发育的多个过程和对环境刺激作出应答[27-34]。有研究表明，在拟南芥中，Rop1参与调控花粉管的极性生长[27-29, 34]，Rop2、Rop4、Rop6参与根毛发育的调控[30-31]，Rop2、Rop4参与叶片表皮发育[32]，Rop9、Rop10参与脱落酸和生长素诱导的根的发育和种子的萌发[33]。水稻中RAC/ROPs共有7个成员，其中，OsRac4、OsRacD和OsRacB作为负调控因子参与水稻病害应答的调控[35-37]。研究发现水稻中RAC/ROP家族的OsRAC1同样能使水稻籽粒变大，产量提高；OsRAC1通过与OsMAPK6相互作用提高后者的磷酸化水平，从而促进颖壳细胞分裂，增加细胞数量，导致水稻籽粒变大[38]。目前鲜见有关于其他的RAC/ROPs影响水稻产量性状的报道。
本研究将探究OsRAC3在水稻幼穗和花器官中的表达情况，并进一步了解其在水稻产量性状方面的作用。通过持续激活型突变体(Constitutively activated，CA) CA-osrac3和显性失活型突变体(Dominant negative，DN) DN-osrac3与野生型的比较，揭示OsRAC3对水稻籽粒大小、千粒质量等产量性状的影响，证实其在水稻籽粒发育过程中的重要作用；这将有助于加深我们对水稻产量的调控机制的理解，并为水稻育种和农业生产提供改良策略。
1. 材料与方法
1.1 试验材料
本研究所用的野生型水稻品种为粳稻‘中花11’(ZH11)，生长周期为80~90 d；基于ZH11构建的外源导入点突变转基因植株为CA-osrac3和DN-osrac3。材料种植于广东省广州市华南农业大学增城基地。
1.2 试验方法
1.2.1 材料的获取
使用RAC/ROPs功能获得性突变体(Gain of function mutant)进行分析。通过基因点突变的方法替换特定的氨基酸，使得RAC/ROPs蛋白一直处于与GTP结合的持续活性状态，即持续激活型；或一直处于与GDP结合的非活性状态，即显性失活型。本研究通过点突变将OsRAC3中距离ATG的第50个碱基发生突变，使甘氨酸G替换成缬氨酸V，转化水稻构建OsRAC3持续激活型突变体；在第65个碱基处将胞嘧啶突变为腺嘌呤，实现苏氨酸T替换成天冬酰胺N(图1)，转化水稻获得显性失活型突变体。载体构建参照Liu等[39]的方法。
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图 1 突变体CA-osrac3、DN-osrac3的突变位点Figure 1. Mutation site of mutant CA-osrac3, DN-osrac31.2.2 qRT-PCR
本研究采用AceQ® qPCR SYBR® Green Master Mix试剂盒进行qRT-PCR。采用Trizol法提取水稻不同时期的总RNA，进行RT-PCR反转录得到cDNA。利用设计好的引物进行qPCR定量分析，反应体系(10 μL)：5 μL 2× SYBR Premix Ex Taq、1 μL cDNA模板、0.5 μL上游引物、0.5 μL下游引物以及3 μL ddH2O。挑选其中表达量较高的植株作进一步分析。qRT-PCR所用试剂购于诺唯赞公司，上游引物序列为5′-GTGGTGATCATGTCGTCGGA-3′，下游引物序列为5′-ATCTGATACGGCTGCAGAGC-3′。
1.2.3 GUS组织化学染色
取转基因植株花序组织，用适量的GUS染液(pH为7.0的0.1 mol/L磷酸钠缓冲液、10 mmol/L Na2EDTA、2 mmol/L K4Fe(CN)6·3H2O、2 mmol/L K3[Fe(CN)6]、1 mg/mL X-gluc)处理，在37 ℃条件下避光染色过夜。镜检观察到出现蓝色后除去GUS染液，加入70%(φ)乙醇溶液洗脱2~3次后，使用Retiga 2000R数码相机在Olympus BX51显微镜下拍照。
1.2.4 水稻穗与籽粒表型性状的观察与统计
在水稻的成熟期，挑选野生型ZH11和突变体CA-osrac3、DN-osrac3植株主穗，测量籽粒长、宽等农艺性状。每种材料随机挑取30粒种子，使用游标卡尺测量籽粒长、宽。随机挑选至少1 000粒饱满籽粒称量千粒质量。种子挑选过程中避免刻意挑取肥大或者瘦小的种子，以保证取样的随机性。各项数据统计均重复3次，采用GraphPad Prism 9.3.0 软件对数据进行统计分析。
2. 结果与分析
2.1 OsRAC3在水稻中的表达模式分析
本研究前期获得了OsRAC3promoter::GUS转基因植株，发现OsRAC3在幼苗的根尖和冠根原基表达[39]。我们通过对转基因植株的花序组织进行GUS染色，观察到OsRAC3在幼穗的花序分生组织中强烈表达(图2A)，在花器官中包括颖壳(图2B)和雄蕊、雌蕊(图2C)中均有较强的表达，这些结果暗示OsRAC3可能在小穗发育和种子发育过程中发挥作用。
2.2 野生型ZH11以及突变体CA-osrac3、DN-osrac3的穗表型特征
本研究前期获得了在ZH11背景中过量表达、持续性激活和显性失活的转基因植株——CA-osrac3和DN-osrac3，CA-osrac3对GTPase激活蛋白不敏感，可以持续与GTP结合，因而持续保持激活状态；DN-osrac3持续处于结合GDP或者不结合核苷酸的状态，故而持续处于失活状态，在细胞中过表达时通过竞争GEFs抑制其他ROP的激活[40]。我们首先利用qPCR对CA-osrac3和DN-osrac3突变体株系进行检测，发现CA-osrac3 L11、L32以及DN-osrac3 L20和L15转基因株系中CA-osrac3以及DN-osrac3的表达上调(图3A)，后续选用这些株系进行表型分析。与野生型植株相比，生殖期DN-osrac3株系穗直挺(图4A)，分枝数少，结实率降低；而CA-osrac3株系穗粒数减少(图3B)，籽粒饱满(图4B)。这些结果暗示OsRAC3影响稻穗的发育过程。
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图 3 CA-osrac3、DN-osrac3在野生型ZH11以及突变体CA-osrac3、DN-osrac3中的表达情况L11、L32为CA-osrac3株系，L20、L15为DN-osrac3株系；“*”“**”“***”“****”分别表示突变体株系与野生型在P<0.05、P<0.01、P<0.001、P<0.000 1水平差异显著(t检验)Figure 3. Expression of CA-osrac3, DN-osrac3 in wild-type ZH11 and mutant lines CA-osrac3, DN-osrac3L11 and L32 are CA-osrac3 lines, L20 and L15 are DN-osrac3 lines; “*” “**” “***” “****” indicate that the mutant strains differed from the wild-type respectively at P<0.05, P<0.01, P<0.001, P<0.0001 levels of significant difference (t test)![]()
图 4 野生型ZH11以及突变体CA-osrac3、DN-osrac3的表型特征L11、L32为CA-osrac3株系，L20、L15为DN-osrac3株系Figure 4. Phenotypic characterization of wild-type ZH11 and mutant lines CA-osrac3, DN-osrac3L11 and L32 are CA-osrac3 lines, L20 and L15 are DN-osrac3 lines2.3 野生型ZH11以及突变体CA-osrac3、DN-osrac3籽粒大小等表型性状的鉴定
以野生型ZH11为对照，利用上述突变体材料，对籽粒长度、籽粒宽度以及千粒质量等重要农艺性状进行测量。发现CA-osrac3各株系籽粒的粒宽和粒长均显著大于野生型的，DN-osrac3各株系籽粒的粒宽和粒长则显著小于野生型的(图5A、5B)。在千粒质量方面同样发现，CA-osrac3株系均显著高于野生型的而DN-osrac3株系均显著低于野生型的(图5C)。观察籽粒表型也发现，CA-osrac3籽粒较野生型的更大，而突变体DN-osrac3籽粒则较小(图6)。这些结果说明持续性激活OsRAC3能促进水稻籽粒的生长，提高粒质量，正调控水稻籽粒的大小。
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图 5 野生型ZH11以及突变体CA-osrac3、DN-osrac3籽粒特征分析L11、L32为CA-osrac3株系，L20、L15为DN-osrac3株系；“***”“****”分别表示突变体株系与野生型在P<0.001、P<0.000 1水平差异显著(t检验)Figure 5. Grain analysis of wild-type ZH11 and mutant lines CA-osrac3, DN-osrac3L11 and L32 are CA-osrac3 lines, L20 and L15 are DN-osrac3 lines; “***” “****” indicate that the mutant lines differed from the wild-type respectively at P<0.001, P<0.0001 levels of significant difference (t test)![]()
图 6 野生型ZH11以及突变体CA-osrac3、DN-osrac3籽粒的表型特征Figure 6. Phenotypic characteristics of grain in wild-type ZH11 and mutant lines CA-osrac3, DN-osrac33. 讨论与结论
在穗的发育过程中，花序分生组织的活性是决定水稻产量性状的核心因素[4, 41]。本研究发现OsRAC3在水稻的花器官中有表达，尤其在幼穗与小花分生组织中强烈表达；持续激活型突变体CA-osrac3株系的籽粒显著增大。
华南农业大学陶利珍教授课题组前期研究报道OsRAC3作为细胞分裂素信号转导途径的负调控因子参与水稻冠根发育的调控；在水稻原生质体中，激活形式的OsRAC3，即结合GTP的OsRAC3能与细胞分裂素信号途径中的OsAHP1/2直接互作，招募OsAHP1/2到质膜上，阻碍OsAHP1/2的核质穿梭，从而抑制细胞分裂素信号[39]。CA-osrac3转基因植株的细胞分裂素信号转导途径受到抑制，而DN-osrac3转基因植株的细胞分裂素信号转导途径受到的抑制较弱。
水稻的每穗粒数与花序分生组织中的细胞分裂素水平密切相关[42]。花序分生组织中细胞分裂素水平升高能增强分生组织的活性，形成更多的分支，使水稻穗粒数增加[11]，我们推测在水稻花序分生组织发育过程中，过表达CA-osrac3会抑制细胞分裂素信号，导致分生组织活性下降，形成的穗分支减少，最终导致每穗粒数减少。对于DN-osrac3转基因植株，虽然细胞分裂素信号受到的抑制减弱，但是每穗粒数仍然减少，对此，我们认为可能是过表达的DN-osrac3与其他RAC/ROPs竞争GEFs，使得其他RAC/ROPs的激活受到抑制，从而导致籽粒减少。
但是细胞分裂素对籽粒大小的调控作用比较复杂。不同类型的作用组织、信号通路中不同组分的变化均可能对籽粒大小产生影响，对于茎尖分生组织和正在发育的籽粒而言，细胞分裂素的水平可能是影响籽粒大小最为显著的因素之一[43]。HK6 (Histidine kinase 6)编码细胞分裂素组氨酸激酶受体，hk6失活突变体表现出对细胞分裂素敏感性下降，水稻籽粒数量减少，但籽粒增大[44]。CA-osrac3株系籽粒和千粒质量均显著大于野生型ZH11的，而DN-osrac3转基因植株显著小于ZH11的。在水稻中，小穗的颖壳限制籽粒的生长，在决定籽粒大小方面起主要作用[45]。基因影响籽粒大小主要是通过调节小穗颖壳中细胞分裂和细胞大小来实现[45]，同时也受到细胞分裂素水平的影响[44]。我们推测OsRAC3对籽粒性状的影响可能是通过抑制细胞分裂素信号实现的。DN-osrac3转基因植株中，其他RAC/ROPs的激活也受到抑制，因此其籽粒减小可能是通过其他RAC/ROPs所介导的未知途径造成的。CA-osrac3转基因植株籽粒增大，可能是由于花序分生组织细胞分裂素信号受阻，导致细胞分裂活性降低，表现为穗小分支少，穗粒数减少；因此在灌浆期时，每个籽粒分配得到的光合同化物增加，籽粒增大。但是目前尚不清楚OsRAC3是否可以通过其他途径影响水稻籽粒性状，有待进一步研究阐明。
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图 1 生物炭基渗融尿素肥(BIUF)的制备流程
Figure 1. The flow chart of biochar-based infiltrated urea fertilizer (BIUF) preparation
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图 2 生物炭基渗融尿素肥(BIUF)与尿素的缓释性能
PNBF：松子壳炭基渗融尿素肥；PBF：花生壳炭基渗融尿素肥；OTBF：油茶壳炭基渗融尿素肥；Urea：纯尿素颗粒；HBF：稻壳炭基渗融尿素肥
Figure 2. The slow-release performances of biochar-based infiltrated urea fertilizer (BIUF) and urea
PNBF: Pine nut biochar-based infiltrated urea fertilizer; PBF: Peanut biochar-based infiltrated urea fertilizer; OTBF: Oil-tea biochar-based infiltrated urea fertilizer; Urea: Pure urea particles; HBF: Husk biochar-based infiltrated urea fertilizer
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图 3 生物炭基渗融尿素肥(BIUF)的抗破碎性能
PBF：花生壳炭基渗融尿素肥；OTBF：油茶壳炭基渗融尿素肥；PNBF：松子壳炭基渗融尿素肥；HBF：稻壳炭基渗融尿素肥
Figure 3. Crushing resistance of biochar-based infiltrated urea fertilizer (BIUF)
PBF: Peanut biochar-based infiltrated urea fertilizer; OTBF: Oil-tea biochar-based infiltrated urea fertilizer; PNBF: Pine nut biochar-based infiltrated urea fertilizer; HBF: Husk biochar-based infiltrated urea fertilizer
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图 4 生物炭和生物炭基渗融尿素肥的表观形貌
a：花生壳炭(PB)；b：松子壳炭(PNB)；c：油茶壳炭(OTB)；d：稻壳炭(HB)；e：花生壳炭基渗融尿素肥(PBF)；f：松子壳炭基渗融尿素肥(PNBF)；g：油茶壳炭基渗融尿素肥(OTBF)；h：稻壳炭基渗融尿素肥(HBF)
Figure 4. The apparent morphology of biochar and biochar-based infiltrated urea fertilizer
a: Peanut biochar (PB); b: Pine nut biochar (PNB); c: Oil-tea biochar (OTB); d: Husk biochar (HB); e: Peanut biochar-based infiltrated urea fertilizer (PBF); f: Pine nut biochar-based infiltraed urea fertilizer (PNBF); g: Oil-tea biochar-based infiltrated urea fertilizer (OTBF); h: Husk biochar-based infiltrated urea fertilizer (HBF)
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图 5 生物炭(a、c)和生物炭基渗融尿素肥(b、d)的热稳定性分析
图a、c中，HB：稻壳炭，PB：花生壳炭，PNB：松子壳炭，OTB：油茶壳炭；图b、d中，PNBF：松子壳炭基渗融尿素肥，HBF：稻壳炭基渗融尿素肥，OTBF：油茶壳炭基渗融尿素肥，PBF：花生壳炭基渗融尿素肥，Urea：纯尿素颗粒
Figure 5. The thermal stability analyses of biochar (a, c) and biochar-based infiltrated urea fertilizer (b, d)
In figure a and c, HB: Husk biochar, PB: Peanut biocharr, PNB: Pine nut biochar, OTB: Oil-tea biochar; In figure b and d, PNBF: Pine nut biochar-based infiltrated urea fertilizer, HBF: Husk biochar-based infiltrated urea fertilizer, OTBF: Oil-tea biochar-based infiltrated urea fertilizer, PBF: Peanut biochar-based infiltrated urea fertilizer; Urea: Pure urea particles
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图 6 生物炭(a)和生物炭基渗融尿素肥(b)的红外分析
图a中，HB：稻壳炭，PNB：松子壳炭，OTB：油茶壳炭，PB：花生壳炭；图b中，Urea：纯尿素颗粒，HBF：稻壳炭基渗融尿素肥，PNBF：松子壳炭基渗融尿素肥，OTBF：油茶壳炭基渗融尿素肥，PBF：花生壳炭基渗融尿素肥
Figure 6. The FTIR analyses of biochar (a) and biochar-based infiltrated urea fertilizer (b)
In figure a, HB: Husk biochar, PNB: Pine nut biochar, OTB: Oil-tea biochar, PB: Peanut biocharr; In figure b, Urea: Pure urea particles, HBF: Husk biochar-based infiltrated urea fertilize, PNBF: Pine nut biochar-based infiltrated urea fertilizer, OTBF: Oil-tea biochar-based infiltrated urea fertilizer, PBF: Peanut biochar-based infiltrated urea fertilizer
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