Distribution of ‘Candidatus Liberibacter asiaticus’ in the fruit branches of four citrus cultivars
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摘要:目的
亚洲种韧皮部杆菌(‘Candidatus Liberibacter asiaticus’, CLas)是引起柑橘黄龙病(Citrus Huanglongbing, HLB)的优势种，也是引发我国柑橘HLB的唯一病原菌。探索CLas在柑橘果枝内的时空分布规律，有利于及时准确地对其进行检测，对HLB的防控具有重要意义。
方法以砂糖橘、W−默科特、红心蜜柚和沙田柚不同生长期的果枝为材料，利用实时荧光定量PCR检测果枝CLas含量，研究其时空分布规律。
结果CLas在病枝中分布不均匀，在果实处(橘络、果中轴或种皮)富集。对于宽皮柑橘的砂糖橘和杂柑的W−默科特，成熟期果实橘络中的CLas含量最高；而对于柚类的红心蜜柚和沙田柚，成熟期果轴中的CLas含量最高。砂糖橘果实膨大与成熟过程中，CLas随着营养物质的流动从源器官(叶片)向库器官(果实)分流并聚集；果轴和橘络中的CLas含量不断增加，且橘络中的CLas含量显著上升。
结论CLas随着柑橘果实生长和成熟而汇集，结合源库理论可解析CLas在果枝上的运转和分布规律。
Abstract:Objective‘Candidatus Liberibacter asiaticus’ (CLas), the main species causing Citrus Huanglongbing (HLB), is also the sole pathogen causing agent of HLB in China. Exploring the temporal and spatial distribution of CLas in citrus fruit branch would help timely and accurate detection of CLas, and is of great significance to the prevention and control of HLB.
MethodThe titers of CLas were measured in HLB-affected fruit branches of four traditional citrus cultivars namely Citrus reticulata Blanco cv. Shatangju, (C. reticulata × C. sinensis) cv. W-Murcott, C. maxima cv. Hongxinmi Yu and C. maxima cv. Shatian Yu using real time PCR method. The temporal and spatial distribution of CLas in citrus fruit branches were studied.
ResultCLas was unevenly distributed in fruit branches with enrichment in the fruits (Fruit pith, centrol axis or seed coat). For the mandarin of Shatangju and W-Murcott, CLas titers were the highest in the piths at the fruit mature stage. For the pomelos of Hongxinmi Yu and Shatian Yu, CLas titers were the highest in the fruit central axes at ripe stage. CLas transferred from the source organs (leaves) to the sink organs (fruits) along with the flow of nutrients in the processes of fruit swelling and ripening. CLas titers kept increasing in central axes and fruit pith, especially significantly increased in fruit pith.
ConclusionCLas is enriched with the fruit developmental stages, and such transfer and distribution pattern of CLas in fruit branches can be explained by the theory of plant source-sink relationship.
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绿壳蛋鸡因其鸡蛋壳色特别、肉质鲜美、营养丰富等诸多优良特性，近几十年来一直受到家禽业的关注[1]，其肌肉胆固醇含量低，且富含多种微量元素和氨基酸[2]。我国有食用老母鸡汤的传统，较长的生长周期使得蛋鸡体内不饱和脂肪酸沉积较多，致其风味更好[3]。充分发掘绿壳蛋鸡的种质资源，应在提高其产蛋性能的同时，兼顾其潜在的肉用性能。故研究产蛋后期的绿壳蛋群体的屠宰性能期望使为数不多的绿壳蛋鸡资源被进一步地开发利用。国内目前的商业化绿壳蛋鸡品种只有新杨绿壳蛋鸡，由于其应用了引进蛋鸡品种的血缘，商品代的淘汰体质量较轻，且肤色白，产蛋结束后不能作为优质老母鸡售卖[4]，致使其商业价值大大降低。因此研究尝试以江西绿壳蛋鸡为素材，分别与芦花鸡和旧院黑鸡进行杂交，比较分析杂交后代与纯系之间的生产性能差别，从而为配套系的确定提供参考依据。
体质量、体尺可直接或间接影响家禽的生产性能，并有研究表明家禽的屠宰性能与某些体尺性状之间存在显著或极显著相关，利用两者的相关性对家禽进行生产性能的选择，已经成为育种过程中常见重要手段之一[5]。目前，对于绿壳蛋鸡的体尺性状与屠宰性能的相关及回归分析鲜有报道。本试验对3个绿壳蛋群体的母鸡进行300日龄的体尺性状及屠宰性能进行测定，并进行相关性分析和回归方程构建，以期充分利用绿壳蛋鸡的种质资源和遗传潜力，为进一步的良种选育工作提供参考依据。
1. 材料与方法
1.1 试验材料
以四川农业大学家禽育种场饲养的300日龄绿壳蛋鸡纯系(LK)第3世代、旧院黑鸡(♂)与绿壳蛋鸡(♀)二系杂交组合(JL)、绿壳蛋鸡(♂)与芦花鸡(♀)二系杂交组合(LL)母鸡各300只为试验材料，采用单笼饲养，自由采食和饮水，按照《绿壳蛋鸡饲养管理技术规程》[6]进行日常管理。
1.2 试验方法
于300日龄随机抽取3组健康母鸡各15只，禁食12 h后进行体尺测量及屠宰性能测定，并记录翅号。活体质量用台秤测定，体斜长、龙骨长、胫围使用皮尺进行测量，胸宽、胸深、胫长和冠高用游标卡尺测量。屠宰数据测定参考文献[7]的方法进行。屠宰性能测定内容包括：屠体质量、半净膛质量、全净膛质量、胸肌质量(双侧)、腿肌质量(双侧)、皮脂厚、腹脂质量(包括肌胃外脂肪)。屠宰率=屠体质量/活体质量×100%，半净膛率=半净膛质量/活体质量×100%，全净膛率=全净膛质量/活体质量×100%，胸肌率=胸肌质量/全净膛质量×100%，腿肌率=腿肌质量/全净膛质量×100%，腹脂率=腹脂质量/全净膛质量×100%。
1.3 数据处理
原始数据用Microsoft Excel 2010进行整理后，使用SPSS 19.0的One-way Anova程序进行单因素方差分析，以Tukey法进行多重比较，试验结果以“平均值±标准误”表示。使用SPSS 19.0对LK系与杂交组合的体尺性状及屠宰性能进行Pearson相关性分析，并用Stepwise法构建体尺性状与屠宰性能之间的回归方程。
2. 结果与分析
2.1 LK与杂交组合的体尺性状及屠宰性能比较
LK与杂交组合JL、LL的体尺性状比较见表1。由表1可知，LL的胸深、胫围小于LK和JL，胫长长于LK和JL，LK的冠高高于2个杂交组合(P<0.05)，其余指标差异不显著(P>0.05)。
表 1 绿壳蛋鸡与杂交组合体尺性状比较1)Table 1. Comparisons of body sizes of Green-shell chickens and hybrid combinationscm 性状 Trait LK JL LL 体斜长 Body length 16.86±0.23a 17.59±1.10a 16.20±0.32a 胸宽 Breast breadth 7.20±0.21a 7.26±0.23a 7.07±0.55a 胸深 Breast depth 10.17±0.26a 10.67±0.30a 7.53±0.42b 龙骨长 Keel length 9.43±0.28a 9.49±0.29a 9.67±0.17a 胫长 Shank length 6.11±0.11b 6.22±0.09b 8.44±0.16a 胫围 Shinbone girth 3.90±0.05a 4.04±0.04a 3.56±0.04b 冠高 Comb height 3.62±0.17a 2.78±0.12b 2.83±0.13b 1) 同行数据后的不同小写字母表示显著差异(P<0.05，Tukey 法，n=15)
1) Different lowercase letters in the same row indicated significant difference (P<0.05, Tukey test,n=15)LK与杂交组合的屠宰性能比较见表2。由表2可知，LK、JL和LL母鸡300日龄活体质量均达到1 700 g以上，屠宰率均达87.00%以上。LL的胸肌质量显著大于JL，LL的皮脂厚大于LK和JL，JL的腹脂质量和腹脂率均显著高于LK和LL，LL和JL的全净膛率均显著大于LK，LK和LL的胸肌率均显著大于JL(P<0.05)，其余指标差异不显著(P>0.05)。
表 2 绿壳蛋鸡与杂交组合屠宰性能比较1)Table 2. Comparisons of slaughter performances of Green-shell chickens and hybrid combinations性状 Trait LK JL LL 体质量/g Body weight 1 785.00±61.53a 1 707.67±65.76a 1 766.67±65.93a 屠体质量/g Carcass weight 1 560.33±60.71a 1 592.33±63.70a 1 515.33±41.76a 半净膛质量/g Semi-eviscerated weight 1 249.87±41.70a 1 283.59±61.60a 1 200.00±40.54a 全净膛质量/g Eviscerated weight 963.90±49.71a 1 010.74±48.35a 932.00±33.84a 胸肌质量/g Breast muscle weight 164.77±11.82ab 136.98±6.80b 168.24±6.39a 腿肌质量/g Leg muscle weight 212.91±9.12a 215.88±8.84a 215.55±8.18a 皮脂厚/cm Subcutaneous fat thickness 0.43±0.04b 0.48±0.04b 0.84±0.04a 腹脂质量/g Abdominal fat weight 48.38±10.47b 89.20±10.47a 33.16±10.47b 屠宰率/% Carcass rate 87.28±0.93a 89.45±0.96a 88.39±1.58a 半净膛率/% Semi-eviscerated rate 70.18±0.92b 75.41±2.84ab 79.06±1.63a 全净膛率/% Eviscerated rate 53.50±1.22b 59.35±2.11a 61.39±1.50a 胸肌率/% Breast muscle rate 17.06±0.69a 13.67±0.50b 18.17±0.63a 腿肌率/% Leg muscle rate 22.44±0.76a 21.50±0.40a 23.25±0.73a 腹脂率/% Abdominal fat rate 5.03±0.75b 8.71±1.27a 3.73±0.38b 1) 同行数据后的不同小写字母表示显著差异(P<0.05，Tukey 法，n=15)
1) Different lowercase letters in the same row indicated significant difference (P<0.05, Tukey test,n=15)2.2 体尺性状与屠宰性能相关性分析
由表3可知，体尺性状与屠宰性能之间有21对显著相关。其中，体斜长与活体质量和屠体质量，龙骨长与活体质量和屠体质量，胸深与全净膛率、腹脂质量和腹脂率，胫长与皮脂厚和胸肌率，胫围与活体质量、屠体质量、半净膛质量、全净膛质量、腹脂质量和腹脂率均呈显著正相关(P<0.05)；龙骨长与腹脂质量，胸深与皮脂厚，胫围与皮脂厚、胸肌率和腿肌率，冠高与皮脂厚均呈显著负相关(P<0.05)。
表 3 体尺性状与屠宰性能的相关系数1)Table 3. The correlation coefficient between body size and slaughter performance性状
Trait体斜长
Body length龙骨长
Keel length胸宽
Breast breadth胸深
Breast depth胫长
Shank length胫围
Shank girth冠高
Comb height活体质量 Body weight 0.381* 0.463* 0.284 0.067 0.088 0.305* 0.032 屠体质量 Carcass weight 0.427* 0.482* 0.165 0.107 0.020 0.295* –0.064 半净膛质量 Semi-eviscerated weight 0.224 0.253 0.138 0.151 –0.086 0.414* –0.092 全净膛质量 Eviscerated weight 0.170 0.272 0.148 0.154 –0.068 0.367* –0.116 胸肌质量 Breast muscle weight 0.049 0.240 0.125 –0.101 0.189 –0.123 0.121 腿肌质量 Leg muscle weight 0.187 0.258 0.100 0.001 0.078 0.124 –0.092 皮脂厚 Subcutaneous fat thickness –0.068 0.078 0.025 –0.611* 0.716* –0.582* –0.462* 腹脂质量 Abdominal fat weight 0.081 –0.422* –0.010 0.338* –0.267 0.512* –0.252 屠宰率 Carcass rate 0.068 0.085 –0.298 0.037 –0.102 –0.062 –0.251 半净膛率 Semi-eviscerated rate –0.150 –0.243 –0.137 0.113 –0.219 0.196 –0.156 全净膛率 Eviscerated rate –0.169 –0.103 –0.068 0.532* –0.162 0.164 –0.232 胸肌率 Breast muscle rate –0.116 0.031 –0.001 0.262 0.299* –0.494* 0.234 腿肌率 Leg muscle rate –0.005 –0.120 –0.121 –0.213 0.186 –0.378* 0.071 腹脂率 Abdominal fat rate 0.061 –0.117 –0.026 0.311* –0.264 0.433* –0.251 1) “*” 表示显著相关(P<0.05，Pearson 法)
1) “*” indicated significant correlation (P<0.05, Pearson correlation analysis)2.3 体尺性状与屠宰性能的多元回归分析
以LK系、JL杂交组合、LL杂交组合母鸡的体尺性状为参考性状，以其屠宰性能为预测性状，使用逐步回归法进行多元回归分析，构建最优回归方程(表4)，半净膛质量、全净膛质量、皮脂厚、全净膛率、胸肌率与相关体尺性状回归模型中R2值均高于0.4。
表 4 体尺性状与屠宰性能的多元回归方程Table 4. Multiple regression equations of body size and slaughter performance预测性状(y)
Predictive trait回归方程1)
Regression equation决定系数(R2)2)
Determination coefficient活体质量 Body weight y = 612.16+118.26x1 0.21* y = 169.70+108.90x1+31.49x2 0.33* 屠体质量 Carcass weight y = 515.40+106.98x1 0.23* y = 80.37+97.77x1+30.96x2 0.37* 半净膛质量 Semi-eviscerated weight y = –251.50+385.50x3 0.49* 全净膛质量 Eviscerated weight y = –764.77+456.98x3 0.62* 皮脂厚 Subcutaneous fat thickness y = –0.46+0.15x4 0.52* y = –0.052+0.13x4–0.009x5 0.57* y = 1.39+0.093x4–0.011x5–0.29x3 0.63* 腹脂质量 Abdominal fat rate y = –241.94+78.91x3 0.28* y = –14.83+94.67x3–29.58x1 0.59* 半净膛率 Semi-eviscerated rate y = 87.20–2.24x4 0.32* 全净膛率 Eviscerated rate y = 37.43+1.89x6 0.41* y = 16.69+1.48x6+1.44x2 0.52* 胸肌率 Breast muscle rate y = 39.66–6.31x3 0.43* 腿肌率 Leg muscle rate y = 38.04–4.21x3 0.20* 腹脂率 Abdominal fat rate y = –18.42+6.22x3 0.19* 1) x1、x2、x3、x4、x5 和 x6 分别表示龙骨长、体斜长、胫围、胫长、冠高和胸深；2）“*” 表示模型达到显著水平 (P<0.05，F检验) 1) x1，x2，x3，x4，x5 and x6 indicated keel length, body length, shinbone girth, shank length, comb height and breast depth, respectively; 2) “*” indicated the model was significant (P<0.05,F test) 以上模型都已进行F检验，均达到显著水平(P<0.05)，具有统计学意义。表明应用这些回归方程，可以通过绿壳蛋鸡体尺性状的发育状况较为准确地进行屠宰性能评估。
3. 讨论与结论
3.1 绿壳蛋群体体尺及屠宰性能的比较分析
作为珍贵的禽种资源之一，绿壳蛋鸡因其壳色独特、蛋品优良、营养丰富等诸多特性而受到市场及消费者的青睐。充分发掘、利用其遗传资源，不仅在于提高其产蛋性能，同时应充分发挥其潜在的肉用性能。本研究对绿壳蛋鸡及其二系杂交组合JL、LL母鸡于300日龄进行体尺及屠宰性能测定，发现LL杂交组合的胸深、胫围小于LK系和JL杂交组合，胫长长于LK系和JL杂交组合，故而LL杂交组合体型更为清秀，胫更为细长，符合消费者习惯喜好[8]。本研究中3个绿壳蛋群体母鸡300日龄体质量均达1 700 g以上，与其他地方品种鸡相当[9]。屠宰率与全净膛率是禽类生产性能的重要指标，一般认为，肉用性能良好的家禽应拥有80%以上屠宰率和60%以上的全净膛率[10]。本研究中，3个绿壳蛋群体LK、JL和LL的屠宰率分别为87.28%、89.45%和88.39%，全净膛率分别为53.50%、59.35%和61.39%；另外，禽类的产肉量主要取决于胸肌和腿肌[11]，而LK和LL的胸肌率均大于JL，LL的胸肌质量大于JL，说明LL杂交组合具有相对较好的产肉性能。家禽体内脂肪主要沉积于腹部和皮下，降低体脂沉积一直是育种过程中的重要研究课题。对于地方鸡而言，一定量的皮脂可对胴体色泽、食用风味有积极作用，故应对皮脂进行适当保留[12]。LL的皮脂厚大于LK及JL，JL则拥有较LL高的腹脂质量和腹脂率，表明LL更适合肉用且味道更为鲜美。
3.2 绿壳蛋群体体尺与屠宰性能相关回归分析
在家禽育种与生产过程中，体尺性状是较为直观、易测的表型指标，故而利用其进行预测或间接选择屠宰性能优良个体，这是较为常用且节约成本的一种重要方法[13]。本研究对3个绿壳蛋群体体尺性状及屠宰性能进行Pearson相关性分析，发现屠宰性能与体尺性状之间存在显著相关。屠云洁等[14]研究表明，不同杂交组合优质冷鲜鸡的体斜长与活体质量呈显著正相关，与屠体质量呈极显著正相关，胫围与活体质量、屠体质量、半净膛质量、全净膛质量呈极显著正相关；另有研究表明，山东省地方鸡种的龙骨长与活体质量、屠体质量呈极显著正相关[15]，本研究结果与前人报道相符。胫围、胫长、体斜长等指标共同决定了鸡的体型，秦廷安等[16]认为，加强对肉鸡胫围、胫长的选择可提高鸡群屠宰率和整齐度。本研究中，绿壳蛋鸡的胫长与皮脂厚、胸肌率呈显著正相关，而胫围则与皮脂厚、胸肌率、腿肌率呈显著负相关，与腹脂质量、腹脂率呈显著正相关，故而胫围和胫长可以作为衡量绿壳蛋鸡脂肪沉积和肌肉产率的指标，为以后的选育工作提供一定的参考。
鸡体内脂肪沉积具有一定的时空性，最先沉积于肌间和肌内，皮下次之，腹脂沉积最晚但速度最快，在蛋鸡生长后期尤为显著[17-18]。有研究表明，贵妃鸡龙骨长与腹脂质量呈显著负相关[19]，本试验结果与之相符。对于禽类而言，过度的腹脂沉积并非机体需要，并将降低屠宰性能和经济效益，而皮脂厚可作为观测脂肪沉积的指标，适当的皮脂可增加鸡肉的食用性。本研究中，绿壳蛋鸡的胸深与全净膛率、腹脂质量、腹脂率呈显著正相关，与皮脂厚呈显著负相关，故而在育种过程中应选择胸深相对较小的个体。
鸡冠是衡量早期性成熟程度的表型特征之一，在本研究中，绿壳蛋鸡的冠高与皮脂厚呈极显著负相关，有研究表明，12周龄的肉鸡冠高与腹脂率呈显著正相关[20]，但另有研究表明，较高的鸡冠并不意味鸡体内将会沉积较多的脂肪[21]，故而鸡冠是否可用于指示脂肪沉积可能与遗传背景、日龄相关。
本研究以体尺性状为参考性状，以屠宰性能为预测性状，构建最优回归方程，以期对不同的绿壳蛋群体进行科学便捷的屠宰性能评估。本文所列模型均已进行F检验且达显著水平，表明应用这些模型能较为准确地预测绿壳蛋群体的屠宰性能。统计学认为，回归方程越优，则拟合值与实测值之间的决定系数(R2)数值越大[22]。本研究中，绿壳蛋鸡群体半净膛质量、全净膛质量、皮脂厚、全净膛率、胸肌率与相关体尺性状回归模型中R2值均大于0.4，表明这些模型拟合度较高。其中，绿壳蛋鸡的半净膛质量和全净膛质量可以通过胫围进行较准确的评估，皮脂厚可以通过冠高、胫围、胫长进行较准确的评估，腹脂质量则可通过胫围和龙骨长进行预测，全净膛率可以通过体斜长和胸深进行评估。
3.3 结论
本试验通过对纯系(LK)和2个杂交组合旧院黑鸡×绿壳蛋鸡(JL)、绿壳蛋鸡×芦花鸡(LL)母鸡300日龄体尺性状及屠宰性能的比较，发现LL杂交组合的胫更为细长，胸肌质量、皮脂厚、半净膛率、全净膛率、胸肌率较高，且腹脂质量和腹脂率相对较低，具有较好的肉用性能。绿壳蛋鸡群体胫围、龙骨长、胸深等体尺性状与屠宰性能之间存在显著相关，并可作为间接选择绿壳蛋鸡屠宰性能的指标。通过体尺性状成功构建了评估屠宰性状的回归方程，为进一步的绿壳蛋鸡的选育工作提供理论依据。
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图 1 不同品种柑橘的果实成熟期果枝的黄龙病症状(A)及砂糖橘枝条的黄龙病四季症状(B)
Figure 1. Typical symptoms of Huanglongbing-affected citrus fruit branches at fruit maturity stage of different cultivars (A) and typical symptoms of Huanglongbing-affected fruit branches of Citrus reticulata cv. Shatangju in different seasons (B)
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图 2 果实成熟期的不同品种柑橘果枝中的‘Candidatus Liberibacter asiaticus’含量分布
相同品种柱子上的不同字母表示不同部位间差异显著(P<0.05，DMRT法)
Figure 2. Distribution of ‘Candidatus Liberibacter asiaticus’ in Huanglongbing-affected fruit branches of different cultivars at fruit maturity stage
Different lowercase letters on bars of the same cultivar indicate significant differences among different parts (P<0.05，DMRT method)
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图 3 砂糖橘果枝各部位的‘Candidatus Liberibacter asiaticus’含量随季节变化
相同季节柱子上方的不同小写字母表示不同部位间差异显著(P<0.05，DMRT法)
Figure 3. Quantification of ‘Candidatus Liberibacter asiaticus’ in different parts of Huanglongbing-affected fruit branches of Citrus reticulata cv. Shatangju in different seasons
Different lowercase letters on bars of the same season indicate significant differences among different parts (P< 0.05，DMRT method)
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图 4 红心蜜柚果枝各部位的‘Candidatus Liberibacter asiaticus’含量随季节变化
相同季节柱子上的不同小写字母表示不同部位间差异显著(P<0.05，DMRT法)
Figure 4. Quantification of ‘Candidatus Liberibacter asiaticus’ in different parts of Huanglongbing-affected fruit branches of Hongxinmi Yu pumelo in different seasons
Different lowercase letters on bars of the same season indicate significant differences among different parts (P< 0.05，DMRT method)
表 1 本研究的植物材料基本信息
Table 1 Basic information of the plant materials in this study
柑橘品种
Citrus cultivar采集时间
Sampling time采集地点
Sampling location重复
Replications试验1)
Experiment砂糖橘
Citrus reticulata Blanco cv. Shatangju2016-11、 广东博罗
Boluo in Guangdong10 1、2 2017-04/06/10 10 2 红心蜜柚
C. maxima cv. Hongxinmi Yu2017-06/09、 广东博罗
Boluo in Guangdong12 1、2 2020-03 12 1 W−默科特
(C. reticulata ×C. sinensis) cv. W-Murcott2017-06、2021-06 云南瑞丽
Ruili in Yunnan12 1 沙田柚
C. maxima cv. Shatian Yu2016-11、2020-01 广东梅州
Meizhou in Guangdong12 1 1) 1：CLas在不同品种柑橘枝条中的分布情况；2：CLas在不同季节柑橘枝条上的分布规律
1) 1: The distrubution of “Candidatus Liberibacter asiaticus” (CLas) in the fruit branches of different citrus cultivars; 2: The distrubution of CLas in the citrus fruit branches of different seasons
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