Analyses of differentially expressed genes of Eucalyptus urophylla in response to single and dual factor stresses of water and nutrient
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摘要:目的
比较尾叶桉Eucalyptus urophylla对水肥单、双因素胁迫的分子响应机制，为桉树抗逆育种提供思路和分子基础。
方法以无性系ZQUA44为试验材料，设3个水肥胁迫处理和1个对照（CK）。水肥双因素胁迫：20%~40%田间持水量，基肥[钙镁磷肥(CMPF) 250 g]；水分单因素胁迫：20%~40%田间持水量，基肥(CMPF 250 g+复合肥150 g)；养分单因素胁迫：60%~80%田间持水量，基肥(CMPF 250 g)；CK：60%~80%田间持水量，基肥(CMPF 250 g+复合肥150 g)。水分单因素胁迫和对照在种植2个月后施尿素100 g，8月份施复合肥150 g，第2年春天施复合肥100 g。对受胁迫处理的尾叶桉进行生长指标测定，并取叶片进行转录组测序，对测序结果进行拼接，利用生物信息学手段获得差异表达基因，对差异基因进行GO功能注释和KEGG通路分析。最后随机选择4个具有不同表达模式的差异表达基因进行qRT-PCR，验证转录组测序数据的可信度。
结果3种胁迫处理均在一定程度上抑制尾叶桉的生长发育，胁迫处理下尾叶桉各项生长指标多显著低于对照。水肥双因素胁迫、水分单因素胁迫和养分单因素胁迫处理共得到5 547个差异表达基因，分别有2 585、1 472和1 490个差异表达基因，各有1 195、222和665个基因表达上调和1 390、1 250和825个基因表达下调；3种胁迫处理分别获得155、75和108个基因编码转录因子。水肥单、双因素处理的差异表达基因均显著富集在苯丙烷的生物合成路径中。qRT-PCR结果与转录组测序结果基本一致，说明测序结果可信。
结论尾叶桉在3种胁迫处理下的转录变化具有明显的普遍性和特异性，综合胁迫对植物生长的影响比单独胁迫的影响更大，不同胁迫条件下植物可能具有不同的响应方式。
Abstract:ObjectiveTo compare the molecular response mechanisms of Eucalyptus urophylla under single and dual factor stresses of water and nutrient, and provide insight and molecular basis for resistance breeding of Eucalyptus.
MethodThe experiment selected E. urophylla clone ZQUA44 as matetial, and set three stress treatments and one control (CK). Water and nutrient deficiency stress: 20%−40% field moisture capacity, applying 250 g calcium magnesium phosphate fertilizer (CMPF) as base fertilizer; Water deficiency stress: 20%−40% field moisture capacity, applying 250 g CMPF and 150 g compound fertilizer as base fertilizer; Nutrient deficiency stress: 60%−80% field moisture capacity, applying 250 g CMPF as base fertilizer; CK: 60%−80% field moisture capacity, applying 250 g CMPF and 150 g compound fertilizer as base fertilizer. The urea of 100 g was applied at two months after planting, 150 g compound fertilizer in August, and 100 g compound fertilizer in the next spring in water deficiency stress and control treatments. High-throughput transcriptome sequencing was performed to E. urophylla leaves in different stress treatments, and the growth indexes of plant were determined. After assembling, differentially expressed genes were obtained using bioinformatics methods, and GO functional annotations and KEGG pathway analyses were performed. Finally, four differentially expressed genes with different expression patterns were randomly selected for qRT-PCR to validate the reliability of transcripcome sequencing data.
ResultAll three stress treatments partly suppressed the growth and development ofE. urophylla. Most of the growth indexes of E. urophylla in three stress treatments were significantly lower than those in control. A total of 5 547 differentially expressed genes were obtained in water and nutrient deficiency treatment, water deficiency treatment and nutrient deficiency treatment. The 2 585, 1 472 and 1 490 differentially expressed genes were obtained, including 1 195, 222 and 665 up-regulated genes and 1 390, 1 250 and 825 down-regulated genes, respectively. The 155, 75, 108 gene encoding transcription factors were respectively obtained in three stress treatments. The differentially expressed genes in three stress treatments were all significantly enriched in phenylpropane biosynthetic pathway. The qRT-PCR results were basically consistent with transcriptome sequencing results, indicating that the sequencing results were credible.
ConclusionThe transcriptional changes of E. urophylla in three stress treatments have obvious universality and specificity, and the effects of dual factor stress on plant growth are more than that of single factor stress. Plant may have different responce modes in different stress conditions.
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手性识别是一种特殊的分子识别，在生命活动过程中起着极其重要的作用。研究发现，由于构型的不同，氨基酸在生命体内进行信号转导、调节代谢通路及蛋白质合成等许多生理过程中的作用具有很大差异[1-4]。食品中D−色氨酸(D-tryptophan，D-Trp)难水解，转化成L−色氨酸(L-tryptophan，L-Trp)才可以被人体吸收，其含量增加会使蛋白质的消化性和蛋白质的营养价值显著降低，摄入过量D-Trp会引起中毒甚至危及生命[5]。D-Trp的存在通常被认为是食品掺假或受到微生物污染的重要标志[6-7]。因而，食品中D-Trp的含量成为反映食品组成、生物功能及安全性的重要指标[8]。食品中氨基酸的手性识别和分离对于食品营养分析和质量控制具有十分重要的意义。
分子印迹作为一种制备分子印迹聚合物的新型人工分子识别技术，近年来在氨基酸手性识别方面展现出越来越大的吸引力[9-10]。在分子印迹技术中，功能单体的选择至关重要。但是目前可供选择的功能单体大多局限于甲基丙烯酸、丙烯酰胺和乙烯基吡啶等[11-13]，寻找新型功能单体对于开发高效的分子印迹手性识别材料具有重要意义。多巴胺(Dopamine，DA)最近被认为能很好地模拟贻贝黏附蛋白，因其具有羟基和氨基官能团，在碱性条件下氧化自聚合生成聚多巴胺(Polydopamine，PDA)[14-15]。PDA含有儿茶酚和氨基等官能团，所以具有化学多功能性和高亲和力[16-17]。受此启发，近年来DA成为了制备分子印迹聚合物新型功能单体的研究热点[18-20]。
研究分子印迹的预组装体系，尤其是预组装体系中模板−功能单体复合物之间的作用，对于提高分子印迹聚合物手性识别的亲和力具有重要的意义。目前研究模板与功能单体之间作用采用的分析方法一般为静态吸附法，而对机理的研究较少[21-22]。以Trp为模板，PDA为功能单体，关于两者间相互作用的研究鲜见报道。本文运用分子模拟法从不同角度考察PDA与L-Trp、D-Trp分子(结构如图1所示)之间的相互作用差异，以阐明PDA对色氨酸对映体手性选择的机理，对于更全面地了解手性识别的化学本质具有非常重要的作用。
1. 材料与方法
1.1 材料与试剂
L-Trp、D-Trp、盐酸多巴胺(AR)，均购自上海麦克林生化试剂公司；18.2 MΩ•cm超纯水由Milli-Q超纯水仪制取。
1.2 方法
1.2.1 构象搜索
在HyperChem软件中进行构象搜索，通过Conformation search模块，采用分子力学的方法和Random walk算法，搜索PDA四聚体可能的稳定构型。
1.2.2 分子对接
以具有最低能量结构的PDA四聚体为受体，色氨酸的2个对映体为配体，将L-Trp和D-Trp分别与PDA对接，得到L-Trp和D-Trp与PDA结合的可能构型，初步比较二者结合力的差异。对接研究在Autodock软件中进行，采用AutoDock tool删除非极性氢，加电荷，保存为pdbqt格式；L-Trp和D-Trp分子结构来源于ZINC数据库，同样删除结构中的非极性氢，加电荷，作为配体保存为pdbqt格式。分子对接的中心位于四聚体的中心，对接盒子大小60×60×60，其他设置均采用Autodock软件的默认值。分子对接结果保留25个能量最低的结合形式，并进行均方根偏差(Root mean square deviation，RMSD)为5 Å的聚类(Cluster)分析。
1.2.3 量子化学计算
在L-Trp-PDA和D-Trp-PDA复合物最稳定构象的基础上，运用量子化学计算软件Gaussian 09，在密度泛函B3LYP方法6-31G*基组上，加上隐式的溶剂模型考虑水溶剂对复合物的影响，研究L-Trp、D-Trp与PDA之间的相互作用，优化各复合物的稳定构型，并计算结合能(ΔE)。ΔE按下式计算：
$$ \Delta E = {E_{{\text{复合物}}}} - {E_{\rm Trp}} - {E_{{\rm{PDA}}}}, $$ (1) 式中：E复合物为复合物能量，ETrp为色氨酸的能量，EPDA 为PDA的能量。
采用Gaussian View软件绘图，在软件默认条件下获取轨道图像。
2. 结果与分析
2.1 构象搜索
目前，PDA的组成和分子结构还存在很多争议。Chen等[23]根据Kaxiras等[24]提出的黑色素模型，结合计算机模拟和PDA的形貌观测等试验结果，推断PDA为四聚体形式，结构式如图2所示。根据我们的初步试验，PDA对色氨酸的手性异构体有不同的吸附效果，从而推断直链状的多聚体结构不能产生手性异构体的差异识别；并且合成分子印迹聚合物过程中，PDA和色氨酸的摩尔浓度比接近1︰1，因此推断PDA的聚合度不会太高。本文以四聚体结构为基础，构建PDA四聚体的三维结构。四聚化的低聚物吡咯和苯环并联形成刚性的平面，聚合后的体系柔性较差，只存在苯环与相邻单体的吡咯环的顺反异构，因此定义两两相邻的苯环与吲哚之间的3个二面角为变量。PDA四聚体最稳定的结构如图3所示，分子力学能量为348.71 kJ/mol。用于构象搜索的3个二面角分别为152、169和171°。可见由于位阻效应，相邻单体的吲哚平面发生扭转，形成不对称的立体结构。
2.2 分子对接
由分子对接结果可知，D-Trp与四聚体的最大结合能为5.3 kcal/mol，L-Trp与四聚体的最大结合能为5.7 kcal/mol，两者差异较小。聚类分析发现，结合位置差异大于5 Å为条件，D型的可以划分为2类，其中最稳定的位置有16个，另一类9个；L型的25种结合位置的差异都不超过5 Å，所以结合形式归为同一类。
从图4可以看出，2种色氨酸对映体的羧基均可与吲哚上的氨基氢形成较强的氢键，D型复合物(D-Trp-PDA)中存在色氨酸的羧基与四聚体的2个氢键作用，键长分别是1.8和2.2 Å；L型复合物(L-Trp-PDA)则存在3个氢键作用，键长分别为1.8、2.0和1.8 Å，这是因为L-Trp还可以通过氨基氢与PDA上的酚羟基氧形成氢键。因此可以推断，L-Trp与PDA的氢键作用强于D-Trp。
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图 4 色氨酸对映体与PDA四聚体结合示意图Figure 4. Schematic diagram of tryptophan enantiomers binding to PDA由分子对接的结果可以发现，色氨酸与PDA的结合力以氢键作用为主。分子对接只是粗糙地把原子看成刚性的质点研究分子间的相互作用，没有考虑在水溶液条件下的影响，因此需要运用更加精确的量子化学手段从电子结构层面考察分子间的弱相互作用形式。
2.3 量子化学计算
通过量子化学计算发现，手性色氨酸分子与PDA结合形成的复合物在隐性水溶剂模型中可以稳定存在，与试验条件相吻合。表1列出了L-Trp、D-Trp、PDA和复合物的能量(E)，并由式(1)计算2种复合物的结合能(ΔE)。结合能越低，表明形成的复合物越稳定[25]。从表1可知，色氨酸与PDA四聚体结合后，体系总能量大大降低，2种复合物是稳定的。L-Trp-PDA复合物能量降低得比D-Trp-PDA复合物多，但是差异不大，仅为约4.184 kJ/mol。
表 1 模板分子、功能单体和复合物的能量和结合能1)Table 1. Energies and binding energies of templates，monomers and complexes项目 Item E/a.u ΔE/a.u ΔE/(kJ·mol−1) D-Trp −686.169 1 … … L-Trp −686.168 1 … … PDA −2 052.865 5 … … D-Trp-PDA −2 739.859 9 −0.825 3 −2 166.756 4 L-Trp-PDA −2 739.860 5 −0.826 8 −2 170.870 5 1) “…”表示不存在
1) “…” represents nonexistentL-Trp分子除了羧基作为给体(提供孤电子对)形成2个氢键，色氨酸上的氨基氢作为受体(接受孤电子对)与酚羟基的氧原子还形成氢键。D型复合物中羧基氧的Mulliken电荷分别为−0.631和−0.575，L-Trp-PDA中羧基氧的Mulliken电荷分别为−0.604和−0.600。从静电分布(图5)可以看出，L-Trp-PDA的结合程度更高，因此氨基酸的羧基和氨基的静电荷分布趋向平均。
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图 5 复合物弱相互作用区域的静电荷分布示意图Figure 5. Schematic diagram of electrostatic charge distribution in weak interaction zone of complex进一步运用前线轨道理论从微观电子结构层次上对手性色氨酸分子与PDA的预聚合反应机理进行分析。EHOMO为最高占据轨道能，其表征分子推电子的能力，EHOMO值越大，其推电子的能力越强；ELUMO为最低空轨道能，其表征分子吸电子的能力，ELUMO越小，其吸电子能力越强[26]。能级差ΔE′(ΔE′=ELUMO−EHOMO)可以综合考虑电子得失的难易程度，估计复合物的稳定性和研究分子内的电子转移情况。ΔE′越小，则表征分子中电子越容易发生跃迁，复合物越不稳定；反之亦然。从表2可知，L-Trp-PDA复合物的能级差ΔE′比D-Trp-PDA复合物的大，说明L-Trp-PDA的电子不容易转移，比D-Trp-PDA更加稳定。
表 2 复合物的前线轨道能级及能级差Table 2. Frontier orbital energy and energy gap of complex eV复合物 Complex EHOMO ELUMO ΔE′ D-Trp-PDA −4.708 −1.072 3.636 L-Trp-PDA −4.742 −1.028 3.714 此外，从分子轨道的形状示意图(图6)可以发现，L-Trp的羧基和PDA四聚体的氨基氢有明显的轨道重叠，D-Trp-PDA复合物不存在轨道重叠。所以从轨道的相互作用角度也说明了L-Trp在电子结构层面上与PDA四聚体的弱相互作用比D型的大。
3. 讨论与结论
手性分子的识别一直是化学分离的一个难题，同时也是近年来研究的热点，机理的阐释对手性识别具有非常重要的指导作用。本文通过分子对接和量子化学方法，模拟了L-Trp、D-Trp分子与聚多巴胺四聚体之间的相互作用，从不同角度揭示了聚多巴胺四聚体对色氨酸对映体手性选择的机理。L-Trp、D-Trp分子与PDA主要通过氢键结合，这与Li等[27]的研究观点一致，PDA链上的氨基可以与色氨酸的羧基形成氢键。并且，L-Trp、D-Trp分子与PDA的氢键作用差异和前线轨道能级差的差异决定了PDA对色氨酸的手性选择性，这有待于进一步通过试验手段(如圆二色光谱法或表面等离子共振传感法等)研究分子间相互作用来佐证。
总之，上述结果可为下一阶段分子印迹聚合物的合成提供理论支持，并为进一步将其应用到食品中色氨酸的手性识别奠定基础。分子模拟方法使用相对简便，计算速度快，在研究分子印迹手性识别机理以及分子印迹聚合物的设计和合成中具有良好的应用前景。
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图 1 4种不同水肥处理中尾叶桉无性系生长指标的变化
T1：水肥双因素胁迫，T2：水分单因素胁迫，T3：养分单因素胁迫；各小图相同指标柱子上不同小写字母表示不同处理间差异显著(P < 0.05，Duncan’s法)
Figure 1. Growth index changes of Eucalyptus urophylla clones in four different water and fertilizer treatments
T1: Water and nutrient deficiency stress, T2: Water deficiency stress, T3: Nutrient deficiency stress; Different lowercase letters on columns of the same index in each figure indicate significant differences among different treatments (P < 0.05, Duncan’s method)
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图 2 3种胁迫处理中尾叶桉差异表达基因分布情况
T1：水肥双因素胁迫，T2：水分单因素胁迫，T3：养分单因素胁迫
Figure 2. Distribution of differentially expressed genes of Eucalyptus urophylla in three stress treatments
T1: Water and nutrient deficiency stress, T2: Water deficiency stress, T3: Nutrient deficiency stress
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图 3 3种胁迫处理中尾叶桉差异表达基因韦恩图
T1：水肥双因素胁迫，T2：水分单因素胁迫，T3：养分单因素胁迫；括号中的百分数表示该基因在所有上调或下调基因中占的比例
Figure 3. Venn diagram of differentially expressed genes of Eucalyptus urophylla in three stress treatments
T1: water and nutrient deficiency stress, T2: water deficiency stress, T3: Nutrient deficiency stress; The percentage in parenthesis indicates the proportion of the gene in all up-regulated or down-regulated genes
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图 4 3种胁迫处理中尾叶桉差异表达基因的GO分类
Figure 4. GO categories of differentially expressed genes of Eucalyptus urophylla in three stress treatments
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图 5 3种胁迫处理中尾叶桉差异表达基因的KEGG分析
T1：水肥双因素胁迫，T2：水分单因素胁迫，T3：养分单因素胁迫
Figure 5. KEGG analyses of differentially expressed genes of Eucalyptus urophylla in three stress treatments
T1: Water and nutrient deficiency stress, T2: Water deficiency stress, T3: Nutrient deficiency stress
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图 6 4个基因的转录组测序结果与qRT-PCR验证结果的相关性分析
Figure 6. Correlation analyses between transcriptome profiling and qRT-PCR verification results of four genes
表 1 qRT-PCR验证的引物信息
Table 1 Primers for qRT-PCR validation
基因
Gene引物序列(5′→3′)
Primer sequenceEucgr.F02337.1 F: 5′-CTGTTCGGTGAATTGCCACG-3′ R: 5′-AGGGATCTGCTGCGAGAATG-3′ Eucgr.F00180.1 F: 5′-CTCGTCGCTCGAATGGAAGA-3′ R: 5′-CTTCTTGGAGTGAGGCTCCG-3′ Eucgr.K02129.1 F: 5′-GGGAACGACTGACAGCTGAA-3′ R: 5′-CCGGATGTATGCTCGGAGAC-3′ Eucgr.B03214.1 F: 5′-CCAACACCACTTCGACCTCTC-3′ R: 5′-TGACCTTGAAGGAGAGGGACT-3′ 
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表 2 3种胁迫处理中尾叶桉叶片转录组测序质量1)
Table 2 Transcriptome sequencing quality of Eucalyptus urophylla leaves in three stress treatments
处理
Treatment重复
Replicate原始序列数
No. of raw reads去杂序列数
No. of clean reads去杂碱基数/(×109)
No. of clean bases错误率/%
Error rateQ20/% Q30/% GC含量/%
GC contentCK 1 102 875 922 98 982 508 14.85 0.01 97.84 94.29 47.41 2 91 836 470 88 460 334 13.07 0.02 96.61 91.37 47.30 3 88 160 956 85 873 298 12.82 0.02 95.22 88.34 45.19 T1 1 118 961 564 112 278 350 16.84 0.02 95.26 88.29 47.78 2 99 694 016 96 296 560 14.44 0.01 98.23 95.22 47.15 3 96 089 830 93 089 066 13.96 0.02 97.23 92.76 50.93 T2 1 93 283 460 90 948 242 13.64 0.01 98.39 95.68 45.45 2 91 547 658 88 602 608 13.27 0.02 95.06 87.93 45.32 3 92 936 506 90 084 620 13.51 0.01 98.15 95.05 46.51 T3 1 94 953 336 91 803 584 13.55 0.02 96.68 91.55 47.04 2 90 612 280 87 845 130 13.11 0.02 95.14 88.20 48.26 3 97 341 022 94 914 876 14.24 0.01 97.47 93.33 44.54 1) T1：水肥双因素胁迫，T2：水分单因素胁迫，T3：养分单因素胁迫；Q20：Phred数值大于20的碱基占总碱基的百分比，Q30：Phred数值大于30的碱基占总碱基的百分比；GC含量：去杂序列中G与C在4种碱基中占的百分比
1) T1: Water and nutrient deficiency stress, T2: Water deficiency stress, T3: Nutrient deficiency stress; Q20: Percentage of bases with phred greater than 20 in total bases; Q30: Percentage of bases with phred greater than 30 in total bases; GC content: Percentage of G and C in four bases in clean reads
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