Research progress of invasion biology and management of red imported fire ant
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摘要:
截至2019年，我国大陆发现红火蚁Solenopsis invicta Buren发生危害已经15年了。在有关部门/机构的支持下，围绕着种群控制理论和技术，华南农业大学红火蚁研究中心坚持开展红火蚁相关基础研究和防控应用工作。本文系统总结了我国大陆红火蚁入侵、传播和扩张的时空规律，阐明了红火蚁暴发灾变的生物学基础和规律以及入侵对农业生态系统的影响，明确了其入侵优势和生态学效应，阐释了红火蚁的化学防治理论基础；介绍了监测技术体系、检疫除害技术体系和应急防控、根除与治理技术体系的创建，以及推广应用。研究成果可为我国红火蚁的防治提供重要科技支撑与保障。
Abstract:As of 2019, it has been 15 years since red imported fire ant (Solenopsis invicta Buren) was found in mainland China. With the great attention and support from the government and other institutions, our research center has focused on the basic research and application study on the theory and technology of fire ant management. Through systematic researches, the temporal and spatial regulations of fire ant invasion, spread and expansion in mainland China were revealed. The biological basis, regulations and impact of fire ant outbreak on agro-ecosystem were clarified, and its invasive advantages and ecological effects were presented. The theoretical basis for chemical control of fire ant was explained, and monitoring system, quarantine system, and emergency control, eradication and management system were established and widely applied. The results provide scientific and technological supports and guarantee for the control and management of fire ants in China.
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生物入侵(Biological invasion)是生物由原生存或者分布区域经自然的或人为的途径传入另一个新的区域，并定居、繁衍和扩散，对新区域的生物多样性、农林牧渔业生产、人类健康等造成损失或生态灾难的过程[1-2]。其本质是物种从历史和传统分布区向其他区域扩张的过程。在较长时期的生物入侵过程、特性、规律、预防、控制等研究和实践过程中形成了“入侵生物学”(Invasion biology)这一门多领域交叉的学科，其研究核心包括2个方面：外来种的入侵性与生态系统的可入侵性和外来入侵种的预防与控制[3-4]。众多而广泛的生物入侵会严重制约国民经济的持续发展，导致农林牧渔业生产的严重经济损失，破坏人类赖以生存的生态环境，严重威胁生物多样性，导致生物遗传资源的损失与灭绝，也损害了国际贸易利益[5-10]。生物入侵还可能威胁人类的健康，如有毒农业生物、人畜共患疾病的传播等[11-12]。鉴于其广泛而持久的负面影响，生物入侵已经成为全球共同关注和迫切需要解决的问题之一。随着社会经济的发展，全球化(地球村)不断深入，传统入侵途径数量不断增加，新的入侵途径不断产生，全球外来生物入侵呈现出种类不断增多、频率不断加快、范围持续扩大、危害明显加重的显著特点和趋势[12-17]。
我国幅员辽阔，自然环境多样，世界各地大多数物种在我国都可能适应、生存，且可能都会有合适发展的栖息地，因此，我国一直是深受外来有害生物危害的国家之一，几乎所有类型的生态系统都有入侵发生[12, 18-22]。资料统计结果表明，截至2017年12月入侵我国农林生态系统的外来生物有630多种，其中较大面积发生、危害严重的达100多种；在IUCN所列的全球100种最具威胁的外来种中，入侵我国的就有51种[3, 23]。其中，1998—2017年我国大陆农林生态系统新增外来入侵物种共计90种，每年平均新增4~5种，入侵速度是1950s至1990s年代的20~30倍[23]。这些外来入侵种已经导致严重的经济损失与生态灾难，据不完全统计，每年给我国农林业、生态环境等造成的损失超过2 000亿元人民币[24]。随着我国经济国际化与区域化快速发展、“一带一路”等重大战略实施，加之口岸通关一体化和快速化政策，有害生物原有地理隔离、生态屏障和管理限制等逐渐被削弱，甚至被打破，在不同国家之间、我国不同区域之间物种更容易持续迁移、转移，导致外来有害生物传入频率和扩散扩张风险剧增。为了有效应对和控制外来生物入侵为害，我国正在加大投入力度，从防控科学理论基础到应用技术体系等多个方面开展工作，力图建立起一套行之有效的预防、阻击、控制与管理的技术措施与技术标准体系[3, 12, 18-19, 25]。
作为国际上最具危险性的入侵物种之一，红火蚁Solenopsis invicta Buren历经80多年已从原产地南美洲部分国家扩张至中美洲、北美洲、澳洲、亚洲等24个国家和地区，对农林业生产、人畜健康、生物多样性、公共安全等造成了显著威胁[26-29]。2004年9月，华南农业大学红火蚁中心首次报道并准确鉴定了入侵中国大陆的红火蚁[30-32]。经大范围持续调查，发现该蚁入侵已造成我国南方部分地区出现作物(植物)受损、农田弃耕、咬伤家禽、攻击蜇伤群众、危及敏感人群生命安全等多方面危害，对公共安全、农林业生产和生态系统安全等均构成了潜在威胁[33-36]。为有效阻击该蚁的传播蔓延和控制其猖獗为害，除了被侵入地区政府部门大力开展监测、实施防控外，我国科技人员也在红火蚁监测、检测、生物学和生态学、发生危害规律、防除药剂及技术等多个方面开展了研究，取得丰富的研究成果[32-34]。发现红火蚁入侵后，我校于2005年7月成立了红火蚁研究中心，同时制订了研究规划，启动了相关防控基础与应用研究；通过近15年科技攻关，较为系统地解决了该虫防控的基础理论问题，构建了适合于我国大陆的监测检测技术体系、检疫除害技术体系、应急防控与根除技术体系，并且在红火蚁入侵区域得到了较为广泛的应用。虽然，我国政府部门及科学家一直都很重视对该虫的管理和研究，也取得了一些成绩，但由于传播载体数量巨大，红火蚁的入侵区域还是从2005年的30多个县区增加到2018年12月的380多个县区，平均每年新增约27个县区，并且当前及今后一定时期内该蚁仍将处于快速扩张蔓延阶段，可能扩展至临近该蚁生物学耐受极限区域时才会减速[37-38]。本文将综述华南农业大学红火蚁研究中心所开展的红火蚁相关研究及应用工作情况，期望能够为进一步的研究和应用等提供参考。
1. 红火蚁研究的总体思路
为了更好地指导研究和应用工作，2005年华南农业大学红火蚁研究中心制订了红火蚁防控理论与技术研究规划。按照该规划的总体思路(图1)，围绕种群控制基础理论和关键技术这个中心，设置了8个方面26个研究课题，并努力创造条件予以实施。14年来，综合应用多学科理论和方法，重点开展了以下5个方面的研究：红火蚁入侵生物学、灾变规律及其机制；红火蚁入侵的生态学效应，重点研究其入侵对本地近缘种、其他生物和物种之间关系的影响及互作规律、机制；红火蚁入侵传播扩张规律、监测/检测技术和检疫除害技术；红火蚁化学防治理论基础、关键技术及高效防治药剂；红火蚁生物防治资源挖掘与利用。从红火蚁入侵灾变、关键技术到集成技术体系与应用均取得了较为系统的成果，所构建的种群控制关键技术体系在我国红火蚁入侵发生区较为广泛地示范推广，也取得了显著成效。
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图 1 红火蚁科技研究与应用总体思路Figure 1. General plan of science and technology research and application for red imported fire ant2. 我国大陆红火蚁入侵、传播和扩张的时空规律
2.1 我国大陆红火蚁的社会型和入侵、传播过程
发现并准确鉴定了入侵中国大陆的红火蚁后，我们通过研究建立了我国常见蚂蚁类群鉴定的分子生物学方法，通过一定范围采样，研究明确了入侵我国大陆的红火蚁的社会型、遗传关系和入侵、传播过程。研究明确了红火蚁等切叶蚁亚科Myrmicinae、蚁亚科Formicinae 58种蚂蚁多酶切位点扩增条带、多基因序列差异，揭示了切叶蚁亚科及蚁亚科各属间的系统发育关系，建立快速鉴别、遗传检测分子方法[39]。研究明确了国内外45个红火蚁种群COI基因片段序列多样性、单倍型、亲缘关系以及在我国的扩散传播过程，结果显示该蚁应是从南美、美国直接或者转经香港、台湾等地多点、多次、多途径入侵大陆[40-42]。研究探明了多个红火蚁中国种群与阿根廷的红火蚁在Gp-9基因、蛋白B型多个位点存在突变，提出了等位基因类型鉴定方法，明确了入侵我国大陆的红火蚁主要为多蚁后型[43]。
2.2 中国南方红火蚁入侵的生境多样性、空间分布、地理格局和传播路线
对入侵后分布的调查分析表明，我国南方可入侵的生境类型多样，除了森林高覆盖度区域外红火蚁均可入侵发生，以人为干扰后区域更为适合[44]；入侵种群蚁巢空间分布类型与生境异质性相关，较为均一的环境中以随机至均匀分布为主，非均一环境中呈现随机分布向聚集分布的变化[44-46]。同一区域蚁巢间具有空间相关性，其变程分别为12.6、14.1、9.7、13.3和14.5 m，均值为12.8 m[45]。随着空间尺度增大蚁巢聚集程度增强，局域变异与空间呈现相关性[47]。红火蚁入侵我国大陆后早期呈2大块、2小块和2个跳跃点分布特征，10年后呈4个普遍区、多个新发点分布；各个入侵区域扩散方式存在差异，渐进式占90%以上，跳跃式在10%以下[48]。截至2018年12月，在县级区域水平红火蚁较为普遍至普遍分布区域增加至广西中东部、广东全省、福建中南部、江西南部、海南大部分地区、云南东部和南部、贵州南部、台湾中北部等8个，局部分布区包括云南西南部和北部、四川南部、广西西部等4个，跳跃式点状分布区包括重庆、贵州北部、湖南、湖北、江西东北部、浙江等6个[49]。
2.3 华南地区红火蚁入侵历史与局域、长距离扩散规律
红火蚁蚁巢总是在不断迁移，以4月份迁移率最高、迁移最为活跃，蚁巢平均使用时间为43 d，平均迁移距离为5.57 m；人为干扰破坏、覆盖、阴蔽度高、施用药剂等均可能促进其迁移和分巢[50-51]。单一入侵区域红火蚁蚁巢总体呈现出单一或者多个高密度中心向四周逐渐降低的规律，其方向性与地形地貌、风向风力、水流等因素有关；河流流域随水流、婚飞等进行扩散的速度为每年187.9 m，蚁巢密度向源头呈梯度聚集[52]。基于初期多个入侵区域数据，研究发现入侵区域面积、蚁巢分布面积、蚁巢数量、中心区蚁巢密度和入侵时间长度间关系为指数模型，局域扩散速度为每年110~190 m；构建了用入侵时间、局域扩张速度、面积等计算、预测新模型和新方法；明确了早期入侵大陆24个地区的时间，最早可能在20世纪90年代中期入侵深圳、广州；基于20年数据建立了入侵区数量和入侵时间长度关系模型，研究明确了初期扩张速度为每年4~5个县区，近年及今后20~30年将处于快速扩张期，增长速度约为每年20~40个县区，早期至当前传播速度为每年48~80 km[32, 37, 47]。
2.4 中国大陆红火蚁传播方式
从入境口岸截获的300多批次17类物品证实废旧物品(废纸、废旧电子产品等)、原木是携带红火蚁入侵中国的主要途径[53]。国内红火蚁的传播以草皮、花卉苗木等携带为主，调查的95种花卉苗木中有27种携带红火蚁；草皮种植场红火蚁发生率为48.8%；122个传入地区中草皮/苗木携带入侵比率为85.2%[54-55]。
3. 红火蚁入侵暴发灾变的生物学规律
3.1 中国南方红火蚁新入侵种群的重要生物学特性
调查明确了南方蔬菜、玉米、荔枝、龙眼、香蕉、荒草、草坪、草皮种植场等多种生境中红火蚁觅食、婚飞等活动节律或动态规律，显示周年以4—6月最为猖獗，9—11月次之[56-64]。冬春季中午、夏季早晚红火蚁活动旺盛，月平均气温、降水量、最低气温是影响该蚁种群变动最主要的因子[57, 60-61]。建立了5类生境中红火蚁蚁群结构特征、数量与蚁丘参数间10个模型[65-67]，明确了性别偏移规律[68-70]。降雨、土壤含水量明显影响了红火蚁生物学、行为学、建巢等活动[61, 71-73]。红火蚁入侵种群对温、湿度具有较高的适应性，建立的高温暴露工蚁存活率与温度、暴露时间关系模型显示该蚁对高温胁迫具一定适应能力，致死高温41.5 ℃以上；发现适应低温的种群更具耐寒性[74-75]；明确了该蚁具备干旱调节能力及其生态生理机制[57]。
3.2 红火蚁入侵种群的行为特征、竞争优势与规律
系列研究阐明了4类生境中红火蚁工蚁觅食与活动动态规律，建立了气温、裸地温度、土壤温度与工蚁觅食活动数量关系模型，为监测和调查奠定了基础[59-60, 63, 76]；构建了工蚁对不同饵料的发现与召集时间关系模型，为饵剂研发提供了依据[59, 77-78]；应用创立的刻度图示法及指标体系研究揭示了工蚁活动、攻击数量与温度、湿度、干扰频度、干扰程度、使用农药的关系[79-80]；阐明了不同季节草坪、荒草地、香蕉园生境中工蚁防卫域与蚁巢间关系及最大防卫域(1.07~1.72 m2)、防卫速度等[81]。
3.3 红火蚁入侵对我国南方生物多样性造成的负面影响
研究阐明了红火蚁入侵对我国南方本地物种的影响，以及对主要生态系统结构、功能的干扰规律。红火蚁通过干扰、资源掠夺等竞争方式取代了本地其他蚂蚁成为主要或者单一优势种，使得入侵地蚂蚁群落结构变得单一化，种类减少了23%~84%[82-93]。红火蚁入侵荔枝园等8类生态系统对本地物种关系、群落结构、控害功能、传粉功能、土壤环境等均造成了负面效应[58, 94-98]。入侵地14种植物，包括作物，40%以上种子被红火蚁刮啃或者搬走、丢弃，种子萌发率最低低于50%；部分植物的空间分布因红火蚁入侵而发生改变[99-102]。红火蚁的入侵减少或者改变了绿豆、油菜等显花植物访花昆虫的种类和行为，并显著降低了作物结实率，造成了减产[103-104]。红火蚁入侵后土壤、地面、杂草、大型植物植株中下部、冠层等不同位置上害虫、天敌、中性昆虫等亚群群落结构发生了改变，种类及数量大幅度减少，群落波动性增大，可入侵性显著增强，多样化生境有利于抑制红火蚁入侵[58, 94]。系统研究表明，红火蚁入侵我国后明显干扰了本地害虫和天敌之间的关系。与本地蚂蚁相比较，红火蚁入侵与本地蚜虫、本地蚧虫建立了更为紧密的互惠关系，促进了产蜜昆虫的扩散和数量的增长；瓢虫、蜘蛛、寄生蜂等天敌数量和控害功能受到了红火蚁的抑制[105-119]。这些研究结果揭示了红火蚁与扶桑绵粉蚧等协同入侵规律及机制。红火蚁的入侵不仅影响了生物多样性，在红火蚁发生严重的区域土壤性质也发生了改变，质地变细，可塑性增强，pH升高，有机质、碱解N和有效P减少[120]。
4. 适合我国南方的红火蚁监测、检疫与防控技术体系的构建
4.1 我国南方红火蚁监测技术体系的建立
系列研究设计了多种诱集新器具、新方法，筛选出具有良好效果的3种诱集饵料和放置方式，提出了红火蚁监测、调查方法；明确了多种生境中5种诱饵对红火蚁的诱集效果，监测准确率高于98%；提出了诱集法指标，建立了4个季节目视法、陷阱法、诱集法之间的关系模型；构建了多蚁后型发生程度分级标准体系，并形成了国家标准[121-124]；发展了近红外反射蚁巢检测技术[125-127]。
4.2 红火蚁检测与检疫除害的技术方法
研究筛选出用于花卉、苗木、草场、原木、废纸等的化学除害技术、热处理技术和熏蒸除害技术；提出了高风险植物名单；明确了生产环境、栽培方式对红火蚁发生风险的影响，以及防止带土植物传播红火蚁的检疫策略与措施；研发了检测原木、废纸、货柜中红火蚁的技术，提高了检疫检测效率；明确了12种液剂、饵剂和颗粒剂对草场、草皮的检疫除害效果，其中4种药剂灭除效果达100%[128-133]。基于宣传培训和公众认知，提出了红火蚁检疫管理策略与方式[134-135]。
4.3 应用杀虫剂防治红火蚁的毒理学基础
基于杀虫剂作用的毒理学研究，筛选出具良好防治效果的触杀性药剂；摸清了幼虫体壁的超微形态结构，明确了18种杀虫剂对4龄幼虫触杀毒力，17种杀虫剂对工蚁触杀活性，11种杀虫剂的瞬时接触、传导毒杀效果和驱避作用；阐明了红火蚁3个品级对多种杀虫剂敏感性与代谢酶活性、增效剂及其互作关系；阐明了辛硫磷、毒死蜱、氟虫腈对工蚁和幼虫表皮穿透率规律[136-147]。明确了蚁巢大小和灌巢药液用量关系，摸清了不同深度土壤中灌巢后辛硫磷和高效氯氰菊酯对红火蚁的防治效果、持效期以及土壤吸附规律[148]。发现了印楝素、苯氧威和虫酰肼等药剂对雌性蛹期生殖发育的干扰抑制作用，阐明了通过降低保幼激素滴度与抑制卵巢中Na+-K+-ATPase活力破坏蚁后生殖功能等机制[149]。
4.4 筛选获得对红火蚁具良好作用的液剂、饵剂和粉剂
系列研究提出了药剂防治效果综合指标体系，并应用此方法评价了40多种药剂的防治效果，获得了更为全面和准确的结果；通过传导毒力研究，获得了多种对红火蚁具良好毒杀作用的活性成分[150-155]。以对红火蚁的引诱力、搬运力、喜食性、毒力为指标，研制出含有多杀菌素、阿维菌素、苯氧威、茚虫威、氟蚁腙、氟虫胺、氯溴虫腈等10多种农药的低毒毒饵、防水型毒饵，并形成配套应用技术[156-166]。创制出灭杀红火蚁的高效药剂：0.1%(w)茚虫威饵剂和新型速效具防水性药剂：0.1%(w)高效氯氰菊酯粉剂，形成了配套使用技术，解决了雨季、低温季节红火蚁防效低或者无法防治的瓶颈问题，单次防效在80%以上，2次复合使用防效在90%以上。
4.5 集成创建了适合于我国南方多类生态区域的红火蚁应急防控、根除与治理模式和技术体系
研究提出了红火蚁疫情管理标准化模式及程序、防除决策依据指标体系、灭除循环与组合程序、防控组织模式与方式、施药手段与效率、专业化防控实施程序与要求等系列模式、方式，为构建我国应对红火蚁的管理和技术标准体系奠定了基础；提出了科学防控策略、全面防治与重点防治相结合的新“两步法”准则、全温区防控模式、全区域防控模式等，获得了8个饵剂、粉剂高效的防治组合；创建了适合我国南方多类生态区域不同季节的应急防控技术体系，防效达96%~100%，并在广东等多个南方省/市区较为广泛应用；构建了疫情根除管理与技术体系，连续、全面实施2~3年，可达到根除独立疫点/疫区疫情目标，已在福建、湖南、云南等地根除多个红火蚁疫情点[167-168]。
4.6 红火蚁监测与防控技术的推广应用
华南农业大学红火蚁研究中心注重红火蚁监测与防控技术应用工作，依托包括19个省区的“全国红火蚁联合监测与防控协作组”体系、各个地区相关部门、大学、科研院所和其他企事业单位等，进行了红火蚁监测、检疫、防治等各项技术示范推广。自2005年以来，通过多种形式的宣传、培训，示范应用红火蚁监测、防治技术；通过实施区域防治，降低红火蚁的种群密度，减轻红火蚁的危害和威胁，14年间，已在广东、福建、广西、湖南、江西、海南、云南、重庆、四川、贵州、浙江、湖北等12省(直辖市、自治区)应用了红火蚁监测、检疫、防治相关技术和产品，并取得了显著社会效益。
5. 展望
除围绕高效防控的理论基础及应用技术开展了以上系列研究外，华南农业大学红火蚁研究中心还在电场对红火蚁工蚁聚集的影响[169]、红火蚁的毒液化学成分及其功能[170-174]、信息素[175-176]、表皮化学成分[177-178]、遗传与基因调控[179-180]、共生微生物及其功能[181-182]、社会免疫物质[183-184]、生物防治[185-187]、天然物对红火蚁的生物效应[188-190]、药剂残留及安全性[191-192]等多个方面开展了研究，并取得了系列成果。
为了应对和解决红火蚁的入侵和扩散蔓延、暴发成灾问题，华南农业大学红火蚁研究中心无论是在红火蚁生物学基础理论，还是在监测、检测、检疫、应急灭除与控制关键技术等方面均取得了系统性成果，所研发的技术和产品应用范围广泛，取得了显著效益，在促进社会发展、推进检疫性有害生物管理行业科技进步中也发挥了明显作用。根据自然环境和社会因素变化的新形势新情况，对红火蚁的科学研究应该在以下3个方面进行探索。
随着该虫的进一步扩散蔓延，被入侵的新生态区域类型将不断增多，环境条件的多样性、异质性将进一步增大。为了适应环境因子的变化，红火蚁将可能产生更大的生物学适应性变化，特别是在全球气候变化条件下，当进入一些极端环境中，如高湿、干旱、高温、低温、高辐照、低气压等，该蚁的生物学特性、发生和扩散规律及其机制等应不断地予以探索和研究。这给科学研究和防控实践提出了需要进一步应对的课题。因此，在更大空间、更长时间范围不断地开展防控基础理论研究和监测、防治应用技术研发，建立适用范围更广泛的防控科学基础和关键技术体系将是重要的研究发展方向。
已有的研究结果显示红火蚁传播扩散主要依靠苗木、花卉、草皮、肥料、土壤、废旧物品等长距离运输，搞好检疫、控制入侵源头是有效压制该蚁扩散传播和减缓入侵速度的关键。但是，目前我国红火蚁发生区相关物品外运类型众多、数量巨大，而相关检疫管理技术部门和机构由于人员、经费的严重不足，即使竭尽所能，也只能对少量调运物品实施有效检疫，仅能部分阻截和延缓红火蚁入侵。因此，进一步研发适用于我国检疫实际需要的更高效的检疫技术和管理系统将是红火蚁防控管理中发展方向之一。
红火蚁入侵中国时间较短，同时限于其特有的生物学特性，当前及今后一段时间内可用于防治该蚁的药剂来源、品种尤其是高效、低风险的药剂等不够丰富。长期使用同一类或者相近的药剂进行防治，该虫存在产生抗药性的风险。一旦产生抗药性，常用药剂的防效可能降低甚至失效。通过长期研究，弄清楚红火蚁对有毒物质的反应变化及其调节机制，筛选获得更多种类高效杀虫剂，开发出更为丰富、有效的专用药剂品种将是未来研究的第3个方向。
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